木ノ葉隠れの里の南賀ノ神社の地下で大蛇丸によって「穢土転生」された火影達と対面し、初代火影である千手柱間に「里とは、忍とは何か」と問うが、柱間より木ノ葉創設期の話を聞かされて里と忍の在り方を知り、その意志を受け継いで自分なりに里を守ろうとしたイタチの思いに触れ、すべての憎しみを受けながらも火の国と木ノ葉の里を守る彼こそが本当の火影だったと悟る。その後、それらを熟考した結果としてイタチの生き様を守る為に里を守るという選択を選び、その遺志を無に変える「月の眼計画」を掲げるマダラへの敵対を決意し、柱間達と共に決戦の場へ赴いてナルト達同期と合流した途端に「俺が火影になる」と宣言した。その後はナルトやサクラとの連携で十尾と戦い、最終的にはナルトと共にオビトに打ち勝つ。その後、マダラを倒す為にマダラの所に行く決心をし、柱間からすべてのチャクラを受け取ってマダラの元へ向かうが、彼の「輪墓・辺獄」により動きを封じられ、奪われた草薙の剣で胸を貫かれて瀕死の重傷を負わされる。
その後は自身の精神世界にて六道仙人こと大筒木ハゴロモと出会い、そこで自身が彼の二人の息子の兄の方である大筒木インドラの転生者であることを知る。ハゴロモからの「この戦争の果てに何を望む」という問いに対して「イタチが自身を生かしたことで憎しみを分散させてしまった失敗から学び、本当の一人となり自身が瞳力を駆使して忍界の闇（憎しみ）をすべて一人だけで引き受ける火影になる」と答え、マダラを止めるために六道仙人の力を授かって左目に輪廻眼を開眼させた。そして「イザナミ」の無限ループから解放されたカブトの医療忍術と柱間細胞によって見事に生還する。その後、自分と同じ六道の力を得たナルトと共に十尾の人柱力となったマダラや彼を触媒に復活した大筒木カグヤに立ち向かい、最初は苦戦を強いられながらも最終的にはカカシやサクラの協力もあってナルトと共にカグヤを封印することに成功した。