ようやくサスケと対峙するカカシやサクラのいる場に駆け付けてサスケがサクラを殺そうとするのを間一髪で阻止し、マダラの話からサスケが木ノ葉を憎む様になった心境を知ったことでサスケと互いの攻撃をぶつけ合った後にサスケの中の「ある事実」（六道仙人の息子の兄の方である大筒木インドラのチャクラ）に気付く。その後は「自分とサスケが戦えば二人とも死ぬ」事を覚悟し、サスケと戦おうとするカカシを遮ってまでサスケとは自分が戦う事を決意して一旦はその場を退く。しかし、里へ帰還後は納得出来ずにいた同期生達からサスケを殺さなかった事を咎められるが、敢えて理由を言わないまま、その場から立ち去った。
程なくサクラから綱手が快気したとの朗報を受け、その直後にフカサクにより妙木山に口寄せされて大ガマ仙人から「これからタコに出会う。それから、眼に力を宿す少年（サスケ）と戦うことになる」という予言を聞かされ、サスケと戦うために九尾のコントロールが必要不可欠とし、予言に従ってガマ寅の蔵入りを果たす。
クシナの遺した力と共に九尾と戦い、九尾チャクラを引き剥がして自分に吸収し、九尾の意思を封印することに成功する。その後、クシナからミナトとの馴れ初めや九尾襲撃と自分が人柱力となった真相を聞くと共に自分が確かに両親に愛されて生まれたことを知り、「自分の器は九尾よりも先に父ちゃんと母ちゃんの愛が入っている、それだけで幸せだ、父ちゃんと母ちゃんの子で良かった。」と消えゆく母に告げる。
クシナとの対話を終えた後に鮫肌と同化していた鬼鮫の悪意を感知して見破り、ガイが捕らえた鬼鮫の最期を見届けた。その後、外に出たヤマトがカブトに捕獲されたことに気付かないまま、島内部の修行場で九尾チャクラを纏った上での修業を開始する。しかし、修行の最終段階である「尾獣螺旋丸」の習得途中で金銀兄弟の九尾チャクラを感知したことで外で起こっている異変に気付き、やって来たイルカから第四次忍界大戦が行われていることを聞く。その後はビーと共にイルカ達の制止を振り切り修行場から脱出し、連合本部から止めに駆けつけた綱手とエーに遭遇するが、ビーの助力もあって二人を説得し、戦争に加わる。