戦国期の守谷城は、内海あるいは湖沼地帯に突き出した台地上を占める、天然の要害であった。城の大手門は現在の守谷小学校前に位置していた。この城の縄張りの説明には様々な説明があるが、『守谷城と下総相馬氏』に従えば、清水門より奥の半島先端部が「城山地区」、清水門と大手門に挟まれた地区が「城内地区」、大手門外が「城下地区」とまとめられる。
城山地区は「詰めの城」としての役割を担った中核部分である（『守谷町史』の付図では、清水門から奥へ「六の郭」「本郭」「二の郭」「三の郭」と示すが、『守谷城と下総相馬氏』に掲載された「守谷城想定図」は先端側から「一の曲輪（本丸）」「二の曲輪」「御馬家台曲輪」「清水曲輪」などの曲輪とその名称を記している）。この付近は守谷城址公園の名で公園として整備されている。
城下地区は大手門の外側にあって「城下町」として機能し、のちの守谷町の中心地となる地域である。南の薬師堂付近には土塁跡があり、総構えがあったと見なされる。
将門伝説と守谷.
『将門記』によれば、「新皇」を称した平将門は「下総国の亭南」に「王城」を置いたという。平安時代の『扶桑略記』では、それが下総国猿島郡の岩井郷（現在の坂東市岩井）であるという認識が記されているが、鎌倉時代頃から将門が相馬郡に都を置いたとする言説が現れ、定着するようになる。たとえば『平家物語』においては将門が「下総国相馬郡に住して八国を横領し」との一節があり、『神皇正統記』には「下総国相馬郡に居所をしめ、都となずけ、みずから平親王と称し」とある。
これについては、相馬氏が将門の直系子孫を称したことが背景として挙げられる。将門の子・平将国は信太郡に逃れて信太氏（信田氏）を称し、将国の子・文国（信太小太郎）は諸国を流浪するが、子孫が相馬郡に戻って相馬氏を称した、あるいは文国の子の代で継嗣を失ったため、千葉常胤の二男・師常を養子に迎えた、など、さまざまなバリエーションがある。下総相馬氏には信田氏を介して将門とつながる系譜や伝承があった可能性はあり、中世末期から江戸時代初頭にかけて下総相馬氏の末裔が家譜に将門伝承を盛り込むことになる。