虫プロダクションが、制作プロダクションとしてテレビ局から受け取る制作費は実際にかかった経費よりも大幅に下回っていた。その赤字を関連商品の著作権収入（マーチャンダイジング収入）・海外輸出で補う日本におけるテレビアニメのビジネスモデルを確立したのは旧虫プロである。手塚が『鉄腕アトム』で予算的に引き合わないテレビアニメに参入したのは、自らの漫画の原稿料で赤字を補填し、他社の参入を妨げて、テレビアニメ市場の独占を図るためであったと言う。著作権収入というビジネスモデルについてはディズニーに倣ったものであったが、この著作権ビジネスでの副収入は他社の参入を許すこととなった。「鉄腕アトム」後、旧虫プロ主宰者の手塚は、当たりはずれの大きいマーチャンダイジング収入にはなるべく頼らない作品作りを目指そうと考えたが、そのような方式のアニメ制作は定着せず、「鉄腕アトム」式のビジネスモデルが旧虫プロ以後の時代にも引き継がれた。
旧虫プロは基本的に作品の著作権をテレビ局に売り渡さなかった。そのような形態の作品は当時から存在はしたが、虫プロダクションの場合はマーチャンダイジング収入無しでは制作費の回収が事実上不可能なビジネスモデルであったため、戦略的に著作権を売り渡さない契約を行った。版権部という部署を設けて、自社作品の著作権の管理を積極的に行った。ただし、他プロダクションの下請けや人形劇番組のアニメーション部分を下請けの形で請け負ったことはある。
旧虫プロは東映動画など従来のアニメーション制作スタジオと同様に、企画・脚本・キャラクター設定から動画や彩色、録音などの全ての工程を社内で行う内制システムを取っていた。この方式によって、作品を早く仕上げ、品質を保つことができた。その後は他プロダクションがテレビアニメを制作するようになると注文の奪い合いになった。しかし、受注が減ってくるようになっても全スタッフには基本給を支給しなければならない。最終的には受注減が根本的な理由になって、旧虫プロは倒産した。この後、同様の内制システムを取っていた東映動画でも労働争議が起きて、最終的に内制システムを破棄。動画・彩色は下請けのプロダクションに出来高払いで発注するようになった。