夜明け前、大国トルメキアの大型船 (大型輸送機) が風の谷に飛来する。ナウシカは誘導を試みるが、船は腐海に入り蟲を殺した為、蟲に襲われ制御を失っており、海際の崖に墜落する。ナウシカは燃える大型船からペジテ市の王女ラステルと名乗る少女を救い出すが、ラステルは「積荷を燃やして」と言い残し息絶える。翌朝、船の残骸から巨大な繭のような物体が燃え残っているのが見つかる。犠牲者の埋葬や谷に飛び散った胞子の焼却作業で谷が慌ただしくなる中、トルメキア軍司令官である皇女クシャナが率いる輸送機・バカガラス及び戦闘機・コルベットの編隊が、大型船回収の為谷へ来襲し城を制圧する。その過程で病床の父ジルは銃殺され、怒りに我を忘れたナウシカは数名の敵兵を殺害した所でユパに制止される。相手に逆らう余地はなく、谷はクシャナの支配下に置かれる事となる。
巨大な繭は「火の七日間」で世界を滅ぼしたとされる巨神兵の胚であり、ペジテ市の地下から発掘され、トルメキアに奪われた物であった。クシャナ達は本国へ運ぶつもりだった巨神兵の輸送を諦め、谷で完成させる方針を固める。翌日、ペジテ市に戻るクシャナは、ナウシカとミトを含む数名の城オジと呼ばれる老従者を人質として伴う。だがその途中、腐海上空でペジテのガンシップが一行を急襲し、編隊は壊滅的打撃を受ける。クシャナとナウシカの輸送機も被弾し、城オジ達が乗る風の谷の貨物グライダー・バージのワイヤーが切れ腐海へ降下していく。ナウシカとミトは戦利品として輸送されていた風の谷のガンシップでクシャナと共に脱出し、バージの救出に向かう。腐海の湖に着水した一行は大量の王蟲に包囲されるが、ナウシカは怯える一同をなだめ、王蟲と心を通わせようとする。
風の谷に戻って来た城オジ達は、谷と腐海の間の酸の湖岸にある宇宙船の残骸の中でユパに仔細を報告し、ユパはナウシカ救出の為ミトの操縦するガンシップで旅立つ。一方谷では、残留していた胞子が森の木々に付着してしまい、瘴気を吐き始めるという一大事が起きていた。谷を守る為に森を焼き払わざるを得なくなった事で、谷の民の怒りは頂点に達し、暴動が発生する。廃宇宙船に監禁されていたクシャナは縄を切り脱出し、トルメキア軍と合流する。谷の民は廃宇宙船の中に立て籠り、ナウシカを待つ。