フィギュアとしてのスマブラのキャラクターが多数住んでいる「この世界」（プレイヤーキャラクターの出典となる作品からの固有の地名は登場しない）を侵略する非フィギュアのオリジナルキャラクター亜空軍による「この世界」各地の異変をそれぞれのキャラクターが追っていき、やがて亜空間へ突入、亜空軍の首領に立ち向かっていくというあらすじである。ストーリー全体における特定の主人公は存在せず、バラバラの位置や時間で起きた複数の物語が次第に一つの流れへ収束していくという、群像劇方式のストーリー展開となっている。キャラクターによる台詞は一切ない（掛け声程度の台詞なら少数ある）ものの、ゲーム中の各所に短いCGデモムービーが挿入され、ストーリーを盛り上げている。任天堂のキャラクターたちによる、それぞれのキャラクターや背景を立てた上での共演は、他のゲームでは見られない大きな特徴となっている。
シナリオプロットは野島一成が作成し、それを桜井と何度となく議論して、編集・練り直しを繰り返して製品版のシナリオが作られている。
ステージ.
ステージを初めてプレイした時はステージごとに操作キャラクターが決まっておりほとんどのステージは途中途中で蓄積ダメージ、ストック数の回復または操作キャラクターの変更が行われる。ステージを一度クリアした後に再びプレイすることができる（一部のステージは亜空の使者を全クリアした後）。再びプレイした場合は好きな難易度・チームでプレイできるが基本的に初めてプレイした時よりも難易度が高い。
コレクション（収集要素）.
前作で顕著になった任天堂が歩んだビデオゲームの軌跡の記念碑としての要素は本作においても一層濃くなっている。解説付きの任天堂のキャラクターの立体物であるフィギュアは前作に引き続いて登場している。フィギュアは本ゲーム内で使用されているキャラクターの他、任天堂がこれまでに発売したゲームで実際に使用されたキャラクターの提供を受け、これを転用して作られたものが中心となっている。
これとは別に、本作では新たな収集要素としてこれまでの任天堂作品の説明書、パッケージ、広告などで使用されたイラストなど、大小さまざまなアートワークが描かれたシールが追加された。これらの収集物は一つ一つを眺めるだけでなく、自由に配置して一つの画像・映像を作って保存することもできる。