信長の能力の高さを認め、人一倍信じているものの、その真意を図りかねる傅役家老の平手政秀は、信長に諫言する日々であった。古渡城の信秀を訪ねた信長は、鉄砲を買い揃えるための金の無心をするが、一喝される。母・土田御前は信長より弟・織田信行を溺愛しており、家督相続についても信長より信行を推すが、信秀は一蹴する。なかなか素行が落ち着かない信長を案じた政秀は信秀に相談する。「女子を与えてみよ」と言われ、色々試してみたが逆に信長に叱責される。挙句の果てに「蝮（＝“美濃の蝮”と称された斎藤道三）の娘を連れて来い」と言われ、政秀は美濃に赴いて、苦心の末に道三の娘・濃姫との婚儀をまとめた。
堀田道空率いる濃姫輿入れ行列を荒々しく出迎え、濃姫の輿を強奪して来るような信長の行動に、父・信秀は膝を叩いて喜び、母・土田御前は眉をひそめる。そんな時、信秀が急死する。信長は葬儀に遅刻し、「早すぎるわ」と一喝すると抹香を位牌に投げつけて、父への愛情と別れを表現する。列席者の多くは、尾張の実質的支配者であった信秀の後継者として信長は不適と見なし、特に本家筋の彦五郎信友はかねて肩入れしている弟・勘十郎信行に跡目を継がせようと画策する。そして信長を諫めるため、平手が自害する。信長が新たに当主となった城では足軽の募兵が行われ、かつて課題を与えた木下藤吉郎が課題の品（銃弾をも防ぐ甲冑）を持ち現れ一悶着を起こすが、欠員の出ていた草履取りとして召し抱えられる。
正徳寺での会見で斎藤道三の信頼を得た信長は、一気に清洲城を落とし、信友を倒す。その乱戦の中、信行も命を落とす。
尾張をほぼ統一した信長を見込んだ道三は、美濃一国を実子の義龍ではなく、信長に譲り渡す「美濃譲り渡し状」を書く。これに憤った義龍は大軍を率いて父親に反旗を翻し、信長は義父・道三に援軍を出そうとする。これを知った道三は、婿とその兵を危険に晒さないように、おこよに美濃譲り渡し状を届けさせ、自らは槍を振るって奮戦した末に討死をする。