地方自治に関する政策の企画立案、活力ある地域づくり、電子自治体・地域情報化の推進、国際交流の推進などの業務を行っている。
地域情報政策室.
 （地域情報政策室）
 一 地方自治に係る調査及び統計の作成について関係部局の調整を図ること。
 二 地方公共団体の情報システムに関する企画及び立案並びに関係部局の調整に関すること（住民制度課の所掌に属するものを除く）。
 三 地方自治に関する情報を処理するため必要な総務省の情報システムの整備及び管理に関すること。
 四 前三号に掲げるもののほか、地域政策課の所掌事務のうち情報化に係るものに関すること。
国際協定専門官.
 （国際協定専門官）
地域自立応援課.
定住自立圏構想に関すること、過疎対策に関すること、地方への移住・交流に関すること、地域人材の育成・活性化に 関する施策の推進に関することなどの業務を行っている。
過疎対策室.
 （地域情報政策室）
公務員部.
 （自治行政局の所掌事務）
 十七 地方公務員に関する制度の企画及び立案に関すること。
 十八 地方公共団体の人事行政に対する協力及び技術的助言に関すること。
 十九 地方公務員の共済制度及び災害補償制度に関すること。
 三十一 地方財政審議会地方公務員共済組合分科会の庶務に関すること。
公務員課.
地方公務員制度、地方公務員の給与、定員に関する調査、女性地方公務員の活躍推進などの業務を行っている。
給与能率推進室.
 （給与能率推進室、女性活躍・人材活用推進室及び応援派遣室並びに定員給与調査官）
 一 地方公務員の給与、定数及び研修に関する制度の企画及び立案に関すること。
 二 地方公共団体の職員の給与、定数及び研修に関する行政に対する協力及び技術的助言に関すること。
福利課.
地方公務員の厚生福利、共済組合制度、職場の安全衛生・公務中の労働災害補償制度の企画・立案などの業務を行っている。
選挙部.
 （自治行政局の所掌事務）
 二十 公職選挙法（昭和二十五年法律第百号）及び同法の規定を準用する法律に基づく選挙に関する制度の企画及び立案に関すること。