オーブを出た直後の戦闘で、飛び出してきたブリッツを撃墜してニコルを戦死させてしまい、この一件によってアスランとの対立は決定的になる。キラへの復讐に燃えるアスランと、「敵にとって大切なモノを奪っていた」ことを実感し、自分の挙げた「戦功」を喜ぶアークエンジェルクルーに対して心を閉ざすキラ。直後の戦闘において、キラ自身も友人 トールの乗るスカイグラスパーをアスランが撃墜したことで怒りが爆発する。互いにSEEDを発動させた両者は、小さな島を舞台に、激しい憎悪をぶつけ合いながら死闘を繰り広げる。戦いはアスランのイージスがストライクに組みついて自爆することで決し、アスランは脱出に成功したがキラはトールと共にアークエンジェルで交信途絶でMIA（戦闘中行方不明、事実上の戦死認定)になってしまう。オーブからカガリたちが捜索に向かうが、大破した両機の残骸、および倒れているアスランを発見したのみでキラを見つけることはできなかった。
最終決戦となった第二次ヤキン・ドゥーエ攻防戦では、アスランと共に、後に伝説的に語られる圧倒的な実力で戦場を駆け、プラントへの核攻撃を防ぎ、またプラントからの「ジェネシス」の照射を防ぐために奮闘する。クルーゼによって目の前でフレイを失い精神的に追い詰められながらも、フレイの幻影がキラの前に現れて私の思いがあなたを守ると宣言する（この時のフレイの言葉や姿はキラには伝わっていない）。フレイを殺された事に対する怒りが原動力となり、死闘の末に戦法を変えて回避せず被弾しフリーダムは大破するが、プロヴィデンスのドラグーンを撃破しプロヴィデンスのコックピットめがけて突撃し、戦火を拡大するために影で暗躍していたクルーゼの駆るプロヴィデンスを撃破した。キラが半壊したフリーダムのコクピットから投げ出され、胸をよぎる思いに涙しながら宇宙空間を漂っていたところをアスランとカガリに発見され、生還したところで物語は終わる。出撃時にお守りとしてラクスにもらった指輪は、パイロットスーツの中で浮いていた。
ザラ派残党によるテロ事件が起き、ユニウスセブンの破片が世界中に落下した時、ラクスとともに海辺で空を見上げていた。津波で建物が流されたためにオーブ本島に移住し、ラクスと共に慰霊碑へと訪れた際にシン・アスカと偶然出会っている。