六 行政書士に関すること。
 七 地方自治法その他の地方公共団体に関する法律（法律に基づく命令を含む）で総務省に属させられた地方行政に関する事務に関すること（市町村課の所掌に属するものを除く）。
 八 地方制度調査会並びに国地方係争処理委員会、自治紛争処理委員及び指定都市都道府県勧告調整委員の庶務に関すること。
 九 地方自治に係る法令案に関する意見について関係部局の調整を図ること。
 十 地方制度資料その他の地方行政に関する資料に関すること。
 十一 前各号に掲げるもののほか、自治行政局の所掌事務で他の所掌に属しないものに関すること。
総務室.
事務分担として総務係、予算係、人事係が設けられている。
 （総務室並びに行政企画官、監査制度専門官、係争処理専門官及び大都市制度専門官）
 一 地方自治及び民主政治の普及徹底に関すること（自治財政局及び自治税務局並びに選挙部の所掌に属するものを除く）。
 二 地方行政に関する国と地方公共団体及び地方公共団体相互間の連絡調整に関すること。
 三 自治行政局に属する人事、文書、会計その他の事務の管理、調整及び審査に関すること。
行政企画官.
 （総務室並びに行政企画官、監査制度専門官、係争処理専門官及び大都市制度専門官）
監査制度専門官.
 （総務室並びに行政企画官、監査制度専門官、係争処理専門官及び大都市制度専門官）
係争処理専門官.
 （総務室並びに行政企画官、監査制度専門官、係争処理専門官及び大都市制度専門官）
大都市制度専門官.
 （総務室並びに行政企画官、監査制度専門官、係争処理専門官及び大都市制度専門官）
住民制度課.
住民基本台帳制度、マイナンバーカード、公的個人認証、コミュニティなどの業務を行っている。
市町村課.
市町村の廃置分合・境界変更、市町村合併、広域行政、地方公共団体の行政評価・行政改革、中核市の指定などの業務を行っている。
行政経営支援室.
事務分担として地方行革推進係、経営支援係が設けられている。
 （行政経営支援室）
 一 市町村課の所掌事務のうち地方公共団体の行政改革の推進について必要な助言その他の協力を行うこと。
 二 地方独立行政法人に関すること（自治行政局の所掌に属するものを除く）。
 三 中核市の指定に関すること。
地域政策課.