デクスターの表の顔と裏の顔が紹介される。同僚のドークス刑事はデクスターの行動に疑いを持つが、何も確証をつかめない。売春婦の連続殺人事件が起こり、デクスターの助けもあって妹のデボラは死体を運ぶトラックを見つけ、殺人課への転属希望がかなえられる。犯人の「冷凍庫キラー」はデクスターのアパートに侵入し、デクスターをもて遊び始める。
一方でデクスターはリタとの恋愛関係を始め、保釈中の前夫ベネットを陥れて刑務所に逆戻りさせる。
デボラは義肢医のルディ・クーパーと交際を始めやがて婚約する。デクスターはルディが実の兄のブライアンであり、母の惨殺によってさらに大きな悪影響を受けて育った「冷凍庫キラー」であることを知る。ルディに誘拐されたデボラをデクスターは解放し、自殺に見せかけてルディを殺す。
リタは前夫ベネットをデクスターが陥れたことを疑い、デクスターは成り行き上麻薬中毒であることを認めてしまう。麻薬治療の会でデクスターは芸術家のライラに出会う。
デクスターの捨てた死体が発見され、殺人犯だけが被害者である「ベイハーバー・ブッチャー」事件となり、FBIからフランク・ランディが派遣されて捜査チームが組織される。デボラはフランクと親しくなる。ドークスはデクスターのアパートに忍び込んで血のスライドのコレクションを入手するが、これが彼の車から発見されたために逆に被疑者として指名手配される。ライラはデクスターに異常な愛情を示すようになり、つけ回すようになる。
デクスターはドークスの前で殺人を犯し、ドークスを幽閉せざるを得なくなる。ライラはデクスターをつけ回すうちに、閉じ込められたドークスを見つけ、ガス爆発で殺す。FBIはドークスの死体とデクスターの殺した死体を見つけ、ドークスが「ベイハーバー・ブッチャー」の犯人だと結論付けて事件は終結する。ライラはリタの子供たちを誘拐し閉じ込めて放火し、デクスターにリタとライラのどちらかを選ばせようとする。デクスターは子供たちを助け、後にパリに旅をしてライラを殺す。
スキナーがデクスターを捕えるが、デクスターは逃げ出してスキナーを殺す。腕の骨を折りながらも、デクスターはリタとの結婚式に参列する。
デクスターはリタと子供たち、そして生まれたばかりのハリソンと暮らし始めるが、殺人と家庭の両立に悩む。