善光寺の再建事業は北条氏以外の御家人の間にも善光寺への関心を高め、念仏や禅と同様に武士の間に善光寺信仰が受け入れられるきっかけとなっていった。この時代、善光寺信仰が全国に爆発的に広まった。鎌倉時代以降、信仰者が「夢で見た」とされる善光寺本尊を模した像（善光寺式阿弥陀三尊）が多く作られ、日本の各地に「善光寺」や「新善光寺」を名乗る寺も建てられた。
さらに、普及に寄与したのは善光寺聖と呼ばれる勧進聖たちによってである。彼らは各地に出向き、背負ってきた厨子の扉を開いて善光寺如来の分身仏の開帳をし、さらには善光寺縁起絵伝を広げて絵解きをすることによって、善光寺信仰を広めた。これは江戸時代に始まる「出開帳」の基礎となった（後述#御開帳参照）。善光寺は鎌倉時代に二度、室町時代には四度火災にあい、そのたびに再建された。これらの再建は年月を要したので、勧進聖の活動は恒久的なものになった。
鎌倉幕府の崩壊後は建武政権側と反対勢力に地元豪族達が分かれて争った。中先代の乱、観応の擾乱といった南北朝戦乱に続いて、室町時代の大塔合戦では地元豪族が結束して守護を追い出し、漆田原の戦いでは守護家が後継を争うなど、内続く戦乱に善光寺も巻き込まれる。
戦国大名による善光寺如来の争奪.
戦国時代の、善光寺平は信濃侵攻を行う甲斐国の武田晴信（信玄）と北信国衆を庇護する越後国の上杉謙信の争いの舞台となり（川中島の戦い）、寺は兵火を被り荒廃した。この後、善光寺如来は寺地を地方に流転することになるが、行く先については諸説ある。通説では、上杉氏による戦災からの保護を口実として、武田信玄により善光寺は善光寺別当の栗田氏と共に、寺ごと武田氏居館のある甲斐国甲府へ移され、この時に建てられたのが今日の山梨県甲府市にある甲斐善光寺であるとする。別の説では、善光寺を保護したのは上杉謙信であり、本尊や仏具は高梨氏によって越後国の十念寺（浜善光寺）に移された後、上杉景勝の米沢藩への国替えによって現在は法音寺 (米沢市)と熊野神社 (南陽市)にあるとされる。