信秀の葬儀の際、兄・信長は仏前で抹香を投げつけるという不行跡を示したのに対し、勘十郎信行は「折目高なる肩衣・袴めし候て、あるべきごとくの御沙汰なり」と記されている通り、正装をして礼儀正しく振舞っており、対照的であった。この逸話はおおよそ事実であったと考えられている。
村岡幹生は『信長公記』において両者が対等に記されていることに着目し、信行と信長はいずれも喪主の立場にあったのではないかと述べる。そして、葬儀の場における信長の奇行は、弾正忠家の明確な後継者を定めることなく死去した信秀に対する不満の現れであると推測している。ただし、谷口克広はこの推測を否定している。
信秀の死後に、当主の居城であった末森城を継承したのは、信行であった。さらに、柴田勝家、佐久間大学、佐久間次右衛門ら弾正忠家の重臣が付されていて、信行は弾正忠家においてかなりの権勢を有していたようである。弾正忠家の家督は信長が単独で継承したとされるが、信秀所領の西部を信長が継承し、東部を信行が継承するという合意があったのではないかとする説もある。
この段階において、信長は弾正忠家の当主として確固たる地位を築いていたわけではなかった。信行は、叔父の守山城主・織田信光らと並び、信長にとっての大きな脅威となっていたのである。
弾正忠家の当主を名乗る.
同じ頃、信行は官途名として「弾正忠」を名乗った。これにより信行は自分こそが弾正忠家の当主であるという立場をとったと考えられる。対して、信長は尾張守護の子である斯波義銀を擁立した。こうして信行と信長は対決の道を進んだ。
守山城をめぐる争い.
前々年の叔父・信光の殺害に続き、安房守も死去したことで、織田弾正忠家内の覇権争いに生き残ったのは、信行と信長の2人となった。
稲生の戦い.
義龍は、もう一つの守護代家・岩倉織田家などの信長の敵対勢力の支援に動き、信長は苦境に立たされた。同じ頃、未遂に終わったものの、信行派の林美作守らが信長を殺害しようとした事件もあった。
敗れた信行は末森城に籠城する。信長は末森城に攻め寄せたが、このときは母・土田御前の取りなしにより、林秀貞、柴田勝家共々、信行は赦免された。
最期.