長大な物語の内容は、南総里見家の勃興と伏姫・八房の因縁を説く発端部（伏姫物語）、関八州各地に生まれた八犬士たちの流転と集結の物語（犬士列伝）、里見家に仕えた八犬士が関東管領・滸我公方連合軍（史実世界の古河公方連合軍）との戦争（関東大戦、対管領戦）を戦い大団円へ向かう部分に大きく分けられる。抄訳本では親兵衛の京都物語や管領戦以降が省略されることが多い。
発端.
犬士列伝.
大塚物語.
蟇六夫婦は、番作の隠し持つ村雨を奪おうと画策し、信乃の飼い犬・与四郎が管領家からの御教書を破損したと言いがかりをつける。番作は自害することで信乃を救うとともに、再興された公方家（足利成氏）に将来村雨丸を献上することを託す。蟇六夫婦は村人の手前信乃を引き取ることとし、養女浜路の将来の婿とすることにした。蟇六夫婦は下男・額蔵（犬川荘助）を信乃の監視にあてる。しかし、ふとしたきっかけから信乃と荘助は互いが同じ珠と痣を持っている事を知り、義兄弟の契りを結ぶ。二人は表向きは不仲を装いながらともに文武の研鑽に励む。村人の糠助が死に際して珠と痣を持つ息子（犬飼現八のことだがその時点で信乃と荘助は現八という名前を知らない。）がいたことを語ったこと、梅の木に八房の梅の実が生り、仁義八行の文字が浮かび上がったことから、同じ縁に連なる義兄弟の存在を予感する。
芳流閣の決闘・古那屋の惨劇.
信乃は滸我で成氏に謁見したが、村雨丸が贋物であった事から管領方の間者と疑われ襲われる。防戦しながら芳流閣の屋根に追い詰められた信乃を捕らえるべく、投獄されていた捕物の名人犬飼現八が登場するが、二人は組み合ううちに利根川に転落した。下総行徳へと流れついた二人を助けたのは、旅籠・古那屋の主人古那屋文五兵衛と、その子の犬田小文吾であった。しかし古那屋に匿われてまもなく、信乃は破傷風により瀕死の床に就く。また、信乃にかけられた追手によって文五兵衛も拘引されてしまう。
五犬士会同・荒芽山の離散.