その後、輝元は出家し、形式的には嫡子・秀就に家督を譲ったが、法体のまま実質的な当主として政務を司り、二頭体制を取った。輝元は内政面で能力を発揮し、萩城を築城したほか、財政の再建、家中の融和にも努め、江戸幕府との関係も重視した。他方、輝元は低下した権威の回復のため、厳しい家中統制を行い、張元至や熊谷元直、天野元信、吉見広長ら家臣を粛清している。
生涯.
誕生.
家督相続と二頭体制.
これにより、輝元は事実上の当主となり、幸鶴期には全く発給していなかった官途状・加官状類が輝元の名でも発給されるようになり、輝元自身の当主としての権限も拡大された。だが、輝元と元就の連署の書状もあり、元就の後見が必要となる場面もあった。
尼子氏残党の蜂起と大内輝弘の乱.
毛利氏は輝弘ら大内氏残党の侵入に対処するため、九州に展開していた軍勢を撤退させ、同月のうちに輝弘ら大内残党を討伐した。だが、この大内輝弘の乱により、筑前の高橋鑑種は不利な状況となり、輝元・元就・元春・隆景の連署起請文では「毛利氏が鑑種を見捨てない」ことを約束していたにもかかわらずそれを反故にする形となり、翌年に降伏を余儀なくされた。毛利氏は筑前国から勢力を失ったほか、豊前国でも門司城などの一部を残して拠点を失い、北九州における毛利氏の勢力は大きく減退した。
織田氏との関係構築・敵対勢力との戦い.
輝元ら毛利氏は大友氏、尼子氏、三好氏、浦上氏などに戦いを有利に進めるため、将軍の権威を利用し、その過程で信長を経由しなければならなかった。信長も表面的には協力姿勢を見せ、毛利氏と織田氏には軍事同盟が成立していたが、信長自身のなかでは毛利氏への優先度は低かった。
義昭の処遇を巡って.
輝元はまた、義昭と信長の和解を仲介する代わりに、但馬山名氏の支援を受けて反抗を続ける尼子氏残党に対抗するため、織田氏に但馬への侵攻を要請しており、信長も同意していた。輝元にとってもまた、織田氏との同盟は領国を守るためには重要であり、義昭のために信長と敵対して上洛するより、信長の力を利用する道が最適であった。他方、輝元は信長と義昭の仲介もあきらめておらず、両者の関係をとりもつため尽力した。