小田原征伐後に、関東地方へ移封となった徳川家康の旧領への移封を拒絶した織田信雄が改易され、その嫡男・織田秀雄が大名として取り立てられて織田家の宗家当主の地位も継ぐことになるが、その後、文禄元年秋に織田秀信が岐阜城主となると、改めて秀信を宗家当主に据えたと考えられている。
岐阜中納言.
家臣団には津田元綱など信孝・豊臣秀勝らの家臣だった者が散見されるが、このほか池尻城将を務めた飯沼長実など斎藤家旧臣、斎藤正印軒や斎藤徳元など斎藤一族、武藤助十郎など土岐一族も見られ、美濃衆を家臣団として再結集した様子が窺える。蒲生氏郷の庶長子・蒲生元時（生駒伊右衛門）、剣豪と言われる足達庄蔵なども秀信に仕えた。
関ヶ原の戦い.
この戦いで、秀信が岐阜城下に建設した司祭館なども炎上焼失した。
城を出た秀信は、上加納の浄泉坊で剃髪して、父方の祖母の郷里である尾張小折生駒屋敷に移った後、生駒家の領地であり父方の叔母である徳姫も一時期滞在した尾張知多へと送られた。
高野山からの追放とその後.
同地の観音寺に位牌が祀られている。大正期、自身らを秀信の後裔とする後述の織田（おりた）氏が墓所に石碑を建立し、背面に円徳寺住職が秀信の事跡を綴っている。墓所は高野山にも存在し、同地の墓所には豊臣秀次の胴塚も存在する。
「江源武鑑」の記述.
一般的に偽書として評価されている江源武鑑、及びそれに準ずる資料においては、高野山追放後の秀信一行について以下のように記述されている。
別説.
官歴.
※日付＝旧暦
人物.
祖父・信長と同じく派手好みであり、平素より洒落者であったと伝わる。円徳寺に残された肖像画には桐紋を描いた水色の衣に青い花を描いた紫の袴といういでたちが確認されている。信長に容貌が酷似していたとする説もあり、関ヶ原の前哨戦で戦ったときには、信長を髣髴とさせるかぶいた甲冑をまとって出陣したと伝わるが、一方で岐阜落城時に籠城した家臣全員に感状を書いて渡したという伝承が残る。
治世.