本作故事接续前作妖怪手表TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。本作设定中妖怪们具有平时的「光型态」与战斗专用的「影型态」两种模样，使用的妖怪手表亦从「妖怪徽章」改为搭配「妖怪钥匙」。也有比前作更明显的戏仿剧情。本作是『妖怪手表』的派生系列作之一，而且是第一次与游戏、角色商品并行展开。