结婚。1922年成为国务院近东事务处长。1926年从乔治华盛顿大学法学院取得法律学位后，因薪资考量辞掉国务院的工作，到其兄约翰·杜勒斯合伙主持的苏利文与克伦威斯法律事务所上班。舆论一时同声喧哗，谴责美国政府留不住优秀的外交人才。1927年当上第二任美国外交关系协会董事，1933年后转任该协会干事。
情报工作.1930年代期间，杜勒斯常在德国活动，学到不少谍报技巧。曾任纽约州州长的威廉·唐诺文人称「狂野比尔」，他不按牌理出牌，喜欢网罗高级知识份子与专业人员进行谍报工作，因此看上杜勒斯