于日本航空自卫队，并于2017年1月12日首先交付至亚利桑那州路克空军基地的国际训练团队作为培训之用。2017年1月18日，首批两架美国陆战队F-35B战斗机，飞抵日本山口县岩国基地。这是F-35B首度部署在美国境外。2017年6月5日，在位于爱知县丰山町的三菱重工业公司小牧南工厂举行首架在日本组装的F-35A出厂仪式，该工厂负责生产F-35的引擎等部分零部件、最终组装及性能检测。2020年7月10日，美国国务院指出，已同意对日本105架洛克希德马丁公司（Lockheed Martin）F-35