正12年（1515年），在父亲死后继承家督。享禄元年（1528年），受将军足利义晴命令而上洛。智勇优秀，天文2年（1533年）7月，在伊那谷击破高远赖继、知久氏的军势。天文3年（1534年），击败对立的伊奈（松尾）小笠原氏当主小笠原贞忠并将其流放至甲斐国，统一分裂的小笠原氏，令弟弟信定进入铃冈城。天文8年（1539年），与敌对的诹访赖重和睦等，为小笠原氏作为战国大名建立基础和最盛时期。因为没有能成为后继人的儿子，于是迎弟弟长利为养子，后来长时出生，立即跟长利不和，长利移至远离小笠原家的安昙郡，因此投