僚期间争取参加2009年基隆市长选举。民进党中央同意征召他参选，以「改变基隆」为竞选口号，拿下65,673票，得票率42.08%，为民进党自1997年以后在基隆得票率的最高点。由于林义雄与游钖堃在民进党内的政治势力逐渐转弱，林右昌转而跟随时任党主席蔡英文。在基隆市长落选后出任中央党部民主学院主任，负责民进党干部之组训工作，并兼任民进党中央党部发言人。除了在中央的工作之外，林右昌仍积极布局基隆选举，一方面成立「民进党立委基隆联合服务中心」并担任督导，实际运作地方服务事务；另一方面，成立了全国性社团「台湾城