随父亲的足迹，在1964年至1975年担任牛津大学新学院的讲师。2001年，导演彼得·杰克逊为了制作电影《魔戒》系列而联络过克里斯托夫·托尔金。克里斯托夫对电影能否延续小说的神髓感到怀疑，但他强调这只是他的个人看法。克里斯托夫在2012年接受法国《世界报》採访时表示：「一般的遗嘱执行人都是希望能将作品的利润最大化，而我们却正好相反。我们只想要大家明白哪些是违背《魔戒》原作精神的」。2017年，辞去在的职务。2020年1月16日，在法国东南部的德拉吉尼昂去世，享寿95岁。