武士发放军忠状，这使他后来成为了足利氏的栋樑。后醍醐天皇施行建武新政时，义诠由叔父足利直义辅佐镇守镰仓。足利尊氏反叛后醍醐天皇时，足利义诠与父亲一起同南朝作战，义诠主要负责镇守镰仓，统治关东一带。足利尊氏开设幕府之后，足利家的执事高师直同尊氏的弟弟足利直义不和，引起了观应扰乱，高师直发动政变，足利直义失势。足利义诠被召回京都，代理直义管理幕府的政务。1351年（正平6年 / 观应2年）阴历8月，足利义诠和足利尊氏决定废除北朝朝廷，向足利直义所支持的南朝投降，史称正平一统。翌年南朝的北畠亲房和楠木正仪攻陷