亲政。天正2年（1574年）经由15代将军足利义昭的推荐，叙任右马头并担任室町幕府的御伽众。
与织田家作战.之后，辉元成为中国地方的霸主，从元就时代以来的敌对势力，包括与尼子胜久及大友宗麟等的战争都获得胜利，旧主大内家的残余势力大内辉弘也退兵，在九州及中国地方的势力都有拓展。天正4年（1576年）2月，被织田信长追放的将军足利义昭自纪伊国畠山领经过毛利家领内的备后国时，献上御鞆作为礼物。此时义昭将以前给予织田信长的梧桐花纹（足利家的家徽）也给予辉元。此外，与哥哥义辉相同，义昭也授