天正10年（1582）织田信长横死于本能寺之变，家康于隔年（1583）平定甲斐，命亲吉着手建造甲府城且对于郡代的武田氏遗臣进行慰抚。亲吉同时尽力于领内经营。天正18年（1590）小田原征伐战功显赫，跟从家康移封关东地区，被给予厩桥3万3000石。在关原之战中，平岩亲吉逗留在上野国廐桥，监视关东地区以及防止上杉景胜南下。庆长6年（1601）再度返回甲斐，给予甲府6万3000石。庆长8年（1603）养子松平仙千代的弟弟德川义直准备执政，封给亲吉甲斐25万石，庆长12年（1607）做为义直家老的亲吉被转封