战队受命前往威克岛海域支援登陆作战。1942年初，与苍龙号一起前往荷属东印度群岛的空袭支援作战，活跃于南太平洋的战场上。在空袭澳洲的达尔文港之后，与第一航空战队一同前往印度洋战场，空袭了英国海军太平洋舰队的可伦坡与亭可马里基地，击沉了竞技神号航空母舰、重巡洋舰、重巡洋舰等舰艇。1942年6月，飞龙号参加了中途岛海战，当时舰载机搭载编制为21架零式舰上战斗机、21架九九式舰上轰炸机、21架九七式舰上攻击机。6月5日，日军舰队在舰队司令南云忠一错误判断下，遭到美国海军勐烈攻击并损失了三艘航舰，当时日军仅