为了预防中国的元入侵，曾在此设至负责前线的防卫准备。14世纪南北朝时代后，此地连同整个长门国和关门海崃对岸的丰前国都成为大内氏的势力范围，大内氏为直接管理赤间关的港口，也在此设置管理，并负责接待往返朝鲜和明的外交使节。16世纪中毛利氏取代了大内氏，江户时代后毛利氏的长州藩在此设立支藩长府藩和，19世纪由于长州藩成为倒幕运动的中心，此地曾先后发生下关战争和长州征讨。明治维新后，1878年设立了赤间关区，1889年日本实施市制时，改设为赤间关市，成为日本第一批设立为市的城市之一，也是山口县内唯一的市。