为信长的命令，解除养子关系，返回织田家。永禄12年（1569年）10月，伊势大河内城被攻下，北畠家向信长臣服，此时被信长任命为伊势安浓津城城主。此后跟随信长在各地转战。在北近江小谷城的浅井长政被攻灭后，保护妹妹兼长政的正室市和他们的女儿茶茶、初、江。天正3年（1575年），参加镇压越前一向一揆。天正5年（1577年），参加进攻杂贺党（纪州征伐）。以织田一族重镇的身份，受到厚遇。后来被任命辅助信长的长男信忠。以原尾张守护斯波义银的女儿为长男信重的正室，令织田家和斯波家加深关系。天正10年（1582年）