13代幕府将军足利义辉在永禄之变被松永久秀和三好三人众弒杀，藤英与弟弟藤孝一同拥立在一乘院门迹的觉庆（后来的足利义昭，义辉的弟弟）并在近江矢岛令其还俗，再一同前往投靠越前的朝仓义景，后来前往投靠织田信长。义昭被信长拥立为将军后，藤英被任命守备山城国伏见城的周围。此后率领南山城的军势与和田惟政和伊丹亲兴一同参加讨伐三好氏，在另一方面亦发挥政治手腕并成为义昭的重臣。在永禄11年（1568年）叙任大和守。不过，在义昭与信长对立时，得知弟弟藤孝背叛义昭并投向信长后被激怒，于是计划袭击藤孝，但是失败。天正元年