引入了驯化怪兽加入玩家队伍的新功能，伙伴怪兽可以参与战斗并如同人类角色一样升级。怪兽有时只会在主角足够强大且遭主角打倒后后才会加入。在超级任天堂版中会有40种怪物可加入勇者的队伍，而在PlayStation 2重制版中则有71种。与前作《勇者斗恶龙IV 被引导的人们》的章节式故事不同，本作剧情拥有更长的时间跨度。序幕是主人公诞生的场景，之后游戏以主人公幼年随父出海展开。主人公在故事的前段作为孩子与父亲一同冒险，中段成年，后段成为父亲与孩子一同冒险。游戏也就此分为三个部分，按照主人公人生的不同阶段，分为“