母亲信奉新教克尔文宗的胡格诺派，母亲过世后，他继位为纳瓦拉国王，由于他同时为法国贵族的身分，就成为了法国新教胡格诺派的领袖，而波旁家族的其他分支和主导法国政坛的吉斯家族信奉天主教，亨利无可避免地被卷入了这场残酷的法国宗教战争。为求自保，亨利数次宣称改宗天主教，但私底下依旧保持自己对胡格诺派的忠诚。宗教战争不但造成大量法国平民伤亡，也间接导致了瓦卢瓦-昂古莱姆家族的人丁凋零。昂古莱姆王朝的第二代君主亨利二世的三个儿子都成为了法国国王，而当中弗朗索瓦二世和查理九世皆在青年早逝。他们的弟弟亨利三世继承了王位，