寺政职是播磨御着城主小寺则职的长男，天文14年（1545年）时父亲则职将御着城主一位让给了小寺政职。小寺氏代代是播磨守护赤松氏的重臣，因此在继位时拜领了主君赤松晴政偏讳｢政｣字，改名政职。小寺政职认同黑田孝高的能力，将从姪女（栉桥氏之女）许配给他。播磨国东邻织田家、西邻毛利家两大势力的交迫，最初与织田家合作的龙野城主赤松政秀与三木城主别所安治・长治亲子敌对，永禄12年（1569年）小寺政职在青山・土器山之战跟赤松政秀交锋，天正元年（1573年）又在增位山・有明山城跟别所军交战。小寺政职后又接受黑田孝