虽然此后荒废了，但在天历年间由信源上人所中兴。并且，如依据另一寺传「冈山寺观音由来记」，当时在から川（现在的辛川）受压迫而劳动的野武士，从地底挖掘出千手观音，建立了观音堂而开创了寺院。大约在天文年间左右，受到了金光备前‧金光宗高特别的庇护，宗高更从比叡山招来高僧。天正元年（1573年）时，宇喜多直家入主石山城，修筑城郭时，将寺院的主体移至城西。接着在天正18年（1590年），由宇喜多秀家移往山崎町，而在庆长6年（1601年）则由小早川秀秋移至磨屋町。庆安5年（1652年），冈山寺与光珍寺分为2寺直至今日