在永禄11年（1568）迎娶其妹阿市，与织田家建立了同盟关系。两人成婚后三个月，本来倚靠朝仓义景，希望成为将军的足利义昭改为投靠信长，促使信长取得大义名份进军上洛，同年长政与信长的联军击败未肯让出上洛之路的六角氏，成功拥立义昭成为将军，入主京都，战后、池田胜正和和田惟政获分封摄津国，大和国则成为松永久秀的领地，同样有份参与的长政却未有任何奖赏，而且翌年信长解救被三好三人众包围的义昭后成为实质的掌权者。元龟元年（1570年），信长出兵攻入若狭国，再攻向一直不肯听从信长命令上洛朝见的上洛的朝仓义景，不久便攻