由教宗任命，作为他的主要顾问之一。国务院作为天主教会的高级机构之一，国务枢机卿由枢机担任。如果职位空位，总主教可以作为代理国务卿，行使国务卿的权力，直到一个合适的枢机被任命、或者代理者在随后由教宗任命为枢机。国务枢机卿有时候被外界称作「总理」，但实际上梵蒂冈的政府首脑为宗座梵蒂冈城国委员会主席。当任命他的教宗去世或离任时，国务枢机卿的任期结束。在宗座从缺期间，国务枢机卿作为前任宗座梵蒂冈城国委员会主席，行使部分梵蒂冈政府首脑功能，直到一个新的教宗当选。一旦新的教宗被选上，国务卿在委员会中的角色也将到期，