佔了京都的六波罗探题后，千寿王被足利家的家臣救出镰仓，新田义贞奉之为主，攻佔镰仓。在此期间，千寿王在家臣的辅佐下，以父亲尊氏的名义，对参加镰仓之战的武士发放军忠状，这使他后来成为了足利氏的栋樑。后醍醐天皇施行建武新政时，义诠由叔父足利直义辅佐镇守镰仓。足利尊氏反叛后醍醐天皇时，足利义诠与父亲一起同南朝作战，义诠主要负责镇守镰仓，统治关东一带。足利尊氏开设幕府之后，足利家的执事高师直同尊氏的弟弟足利直义不和，引起了观应扰乱，高师直发动政变，足利直义失势。足利义诠被召回京都，代理直义管理幕府的政务。1351