，光秀支持道三并进攻义龙方的明智城，道三长良川战死后，光秀及家人先赴若狭投靠武田氏，再前往越前朝仓氏仕于朝仓义景。然后随足利义昭一同投靠织田信长。
织田信长家臣时代.义昭与信长结盟后，在织田家臣团因功受重用。1568年协助攻打观音寺城，永禄12年（1569年）1月5日，三好三人众袭击义昭的宿所本能寺（本能寺之变），光秀成功地协助义昭抵御。同年4月，与木下秀吉、丹羽长秀、中川重政共同于织田氏支配下担任京都周边政务，京都奉行。义昭与信长反目，试图成立信长包围网，光秀决定离开成为信长