弹正忠家的织田信康将居城撤除，于其北方1公里处沿河的丘陵上修筑犬山城作为居城。因此地兼有中山道、的陆路和木曾川的水路交通条件，逐渐作为经济和政治活动的要冲发展起来。后来信康在与斋藤道三的战斗中阵亡，城主由其子织田信清继任。信清的城主生涯结束于1564年（永禄7年），因为与织田信长的对立，犬山城终于被信长以武力夺取（犬山城之战），此后，先后由信长的家臣池田恒兴和织田胜长担任城主。本能寺之变以后织田家分裂，犬山城归属于织田信雄，其家臣中川定成为城主。1584年，倒向羽柴秀吉（即丰臣秀吉）的前城主池田恒兴奇袭