代将军足利义晴赐下偏讳，改其名为武田晴信，敍任从五位下大膳大夫，同年晴信迎娶第二任正室三条夫人。1536年11月，晴信初阵，攻陷，杀其城主平贺源心（但此事仅见于甲阳军鑑，真实性仍待考究）。1541年信虎与村上义清、诹访赖重合力攻打小县郡，矢泽氏投降，但海野栋纲及真田幸隆逃亡到上州。
继承家督.1541年6月，晴信联同板垣信方、甘利虎泰、饭富虎昌等人趁信虎出访骏河国时，发动兵变自立，逐信虎于骏河。放逐的原因据『甲阳军鑑』以及『盐山向岳奄小年代记』的记载是父亲实行暴政，激起了人民不满。