山及小泽的政治献金案及沖绳普天间基地搬迁问题，令8个月后民望由70%跌低至20%，后者更令社会民主党在2010年5月30日退出联合政府。由于日本参议院将在7月举行改选，令鸠山被民主党党员要求辞职（鸠山退阵）。在6月2日，鸠山宣佈辞任民主党代表，同时小泽一郎干事长也辞任。鸠山内阁于2010年6月4日内阁总辞，菅直人成为民主党新代表。由于等待天皇进行认証仪式，鸠山内阁作为职务执行内阁留任至6月8日。鸠山仅就任首相8个月，为历代第6短命政权。