400系列公路的编号有两种主要产生方法。第一种方法是从400号起顺序递增至409号：当局于1952年实施此编号方法，而在此之前便已落实兴建或开通的三条高速公路（多伦多-巴里公路、2A公路和蓝水大桥连接路）亦随之编号为400号、401号和402号公路。407号公路于1960年代获编号，但项目待1987年才动工。另外，408号编号则从未被使用。从1970年代起，新建的400系列公路主要是从固有非高速公路资格的省道升格而成，或者是在固有省道附近与其平行的新建高速公路路段。省府在固有省道的编号前加上“4”字，即