上上任美浓守护之子、土岐赖艺之侄赖纯的越前大名朝仓孝景，进军美浓与道三交战，并在几年间短暂地占有了美浓的大垣城。至此信秀的势力达到了全盛。在仍与主家织田大和守家保持臣属关系的同时，实际的地位和权威都已经超过了大河守家及其主家尾张守护斯波家。信秀将其弟信康、信光等一门众和家臣配置在尾张国各紧要之地，成为了尾张国内具有压倒性优势的战国大名。然而，信秀终其一生仍是尾张国守护代下属的奉行，尽管与周边邻国的斋藤、松平、今川等大名争雄，在尾张国内仍反复与形式上的主家大和守家以及另外两家奉行乃至犬山城的织田信清相互斗