攻丹波国的波多野晴通，再次击退三好政胜、香西元成的援军。1556年，被任命为京都奉行，获得弹正忠的官位，后又迎娶三好长庆的女儿作为正室。1559年，三好长庆委任松永久秀攻取大和国。9月，松永久秀将居城移至大和国信贵山城。1560年6月，三好长庆征讨河内国，松永久秀率军封锁信贵山城与河内国之间的道路。11月，松永久秀平定大和国北部，在信贵山城营造四阶橹天守阁，同年又攻破兴福寺，成功控制了大和一国，三好家势力达到全盛期。松永久秀因为攻取大和国的功绩获得了极高的地位，他自称为藤原氏、源氏的后代，被授予从四位下