将军、录留台事，转镇龙城，但因慕容垂在当地很得人心，故被慕容儁召还。后又转抚军将军，并于光寿元年（357年）与中军将军慕容虔等率军大败敕勒。光寿二年（358年），中常侍涅皓知慕容儁不喜欢慕容垂，又因可足浑皇后不满慕容垂妻段氏，于是诬称段氏与吴国典书令高弼行巫蛊之术，意图以此牵连慕容垂。段氏宁死不屈，虽然最终死在狱中，但都没有将慕容垂牵连到事件中，后慕容垂迁镇东将军、平州刺史，外镇辽东。
夺取洛阳.建熙元年（360年），慕容儁去世，太子慕容暐继位，以慕容垂为河南大都督、征南将军、