町时代，京都也再次成为日本政治的中心。在这一时期，京都的都市空间发生巨大的变化。市区按南北分为上京和下京两个部份，东西方向的二条大路取代朱雀大路成为京都最重要的街道。上京集中包括天皇的居住处等众多贵族的宅邸，而下京则是京都主要的工商业区域。室町时代也是北山文化和东山文化两大传统文化的勃兴时期，京都的寺院数在这一时期大幅增加，其中最为着名的就是金阁寺和银阁寺。在1467年至1477年之间，京都是应仁之乱的主战场，市区几乎完全被毁。之后京都在市民的努力下开始逐渐复兴。贵族势力的上京和市民势力的下京区隔更加明