至2008年6月，林瑞麟邀请他出任政制及内地事务局副局长，谭只考虑一晚即答应脱离公务员体系，加入政治委任队伍，成为首位公务员出身的副局长。2009年8月，他出任香港行政长官办公室主任。2011年9月，谭志源获委任接替林瑞麟担任政制及内地事务局局长，梁振英成为行政长官后，获得留任。2017年3月，谭志源宣布不再留任政府，之后他加入前上司、前财政司司长梁锦松旗下公司，担任新风天域医疗副主席和新风天域教育主席，发展集团在内地的康复医院及医护教育等服务。2017年12月，谭志源参与第十三届港区人大代表选