后，忠政追随德川家康参与在天正12年（1584年）爆发的小牧、长久手之战。天正14年（1586年），忠政陪同家康上洛，获朝廷任命为从五位下。庆长5年（1600年），忠政的父亲元忠在伏见城之战中战死，加上忠政之兄鸟居康忠早死，忠政便继任家督，就任下总矢作藩主。其后，关原之战爆发时，忠政奉家康之命留守江户城。战后，由于其父亲元忠的战功，忠政获加封至陆奥10万石。庆长19年、20年（1614年、1615年）先后两次爆发的大坂之役中，忠政均负责留守江户城。元和8年（1622年），最上氏遭到，忠政获加封至最上