下关市大部分辖区在令制国时代属于长门国丰浦郡，长门国的国府也设在现在的地区，现今主要市区所在的下关港周边，过去称为赤间关（），亦写作训读相同的赤马关（，音读），也被简称为马关（），也成为其通称。12世纪发生源平合战中最后一场战役坛之浦之战就发生在一旁的坛之浦。由于位于日本本州的最西端，自古就是日本前往中国、朝鲜半岛的枢纽。13世纪鎌仓幕府为了预防中国的元入侵，曾在此设至负责前线的防卫准备。14世纪南北朝时代后，此地连同整个长门国和关门海崃对岸的丰前国都成为大内氏的势力范围，大内氏为直接管理赤间关的港口，