长父亲信秀死后，便暗中计画另外拥立信长弟弟信行。弘治元年（1555年），信长击败故主织田信友势力，将居城移至清洲城，担任那古野城留守工作，对信长奇异行为感到不满，与织田家中首席勇将柴田胜家暗谋拥立信行。隔年（1556年），为拥立信行而发起谋反的稻生之战，作战最后与柴田胜家以败北告终。与胜家向信长认错而再次以宿老家臣身份复职，在清洲同盟会议等外交行政活跃，一直到1576年安土城完工，林秀贞仍保持笔头重臣的地位。但是林秀贞在天正8年（1580）被织田信长以过去拥立信行，企图谋反罪名将他流放，关于流放