后冷泉天皇朝康平三年（1060年），但三岁时（1062年）母亲藤原茂子皇后崩御，便由祖母阳明门院抚养长大，且深受祖母的宠爱，治历四年（1068年）因父亲尊仁亲王即位成为后三条天皇，获得内亲王封位，三年后（延久元年，即1069年）叙三品，即三品内亲王。延久四年（1072年）笃子内亲王同母姊－第21任贺茂斋院的佳子内亲王因病退职，隔年（延久五年，即1073年）3月，13岁的笃子内亲王被卜定为第22任贺茂斋院，但同年5月，笃子内亲王就因为父帝后三条天皇的崩御，笃子内亲王因此退职，成为历代斋院中任期最短的一位斋