顿特区市区的西北I大街1405号设立了总部。80年代，由于对联邦毒品管制法律执行的日益重视，美国缉毒局急剧膨胀，总部办公人员也随之增多，缉毒局开始寻觅新的总部地址。最初，阿肯色州、密西西比州以及其他一些美国周边的废弃军事基地都列入考虑范围。但是，时任美国司法部长的认为总部应该离司法部长办公室较近。因此，1989年，缉毒局总部迁往弗吉尼亚州阿灵顿县的陆军-海军大道（Army-Navy Drive）600-700号。1995年4月19日，俄克拉何马城爆炸案主凶之一提摩太·占士·麦克维袭击了俄克拉荷马州的艾尔