禄11年（1568年），信长入京以后，成为吏僚并负责畿内的政务。兰奢待下赐之际担任御奉行（监督役）。天正2年（1574年）5月，成为南山城国守护。天正3年（1575年）3月，兼任大和国守护，于是拥有2个领国。而且参加对本愿寺的战争、进攻长岛一向一揆、高屋城之战、讨伐越前一向一揆并立下战功。这年与羽柴秀吉、明智光秀、簗田广正等一同叙任，被任命为备中守并下赐原田的姓。天正3年（1575年）5月长篠之战时，与佐佐成政、前田利家、野野村正成、福富秀胜等人同时担任铁砲奉行。天正4年（1576年）4月，与明智光