在众议院，奥尼尔成为马萨诸塞州联邦众议员的得意门生。 1967年因越南战争与总统林登·约翰逊分道扬镳，并在水门事件中唿吁理查德·尼克松总统辞职。20世纪70年奥尼尔的仕途高歌勐进，1971年成为多数党党鞭；73年成为多数党领袖；77年升任众议院议长。吉米·卡特当选后，他提出建立和就业计划。但卡特与国会关系崩溃，致使1980年总统大选民主党失利。奥尼尔成为共和党总统罗纳德·里根保守的国内政策的主要政敌。但两人在外交政策上是一致的，他们促成了，并在苏联－阿富汗战争实行里根主义政策。奥尼尔于1987年从国会退