史.基尔肯尼是古代王国的首都，教堂目前所在的位置自6世纪以来便有基督徒的存在。据推测，此处最早的教堂是木制的，后来在中世纪后期被一座罗曼式的石制教堂所取代，接着取而代之的才是现在这座圣卡尼斯座堂。现存的这座教堂本身的历史可以追溯至13世纪。因爱丽丝·吉蒂勒审巫案而闻名的理查·德·雷里德所着的《》现今被保存在这座教堂中。《奥索里红皮书》中收录了由雷里德主教所创作的六十首拉丁文赞美诗，根据书中所述，这些赞美诗是为了教堂的「牧师唱诗班」所写的。