卫国战争开始后，布尔加宁从1941年开始先后担任西方面军、波罗的海沿岸第2方面军和白俄罗斯第1方面军的军事委员会委员。1944年成为苏联国防委员会成员。二战结束后，布尔加宁于1946年被任命为苏联武装力量部副部长，并被晋升为元帅。1948年起成为苏联共产党中央政治局委员。1953年斯大林逝世，布尔加宁在苏共内部夺权斗争中支持赫鲁晓夫。1955年，他接替马林科夫任部长会议主席，同年被授予社会主义劳动英雄称号。布尔加宁长期是赫鲁晓夫的政治盟友，但到1958年，由于怀疑赫鲁晓夫的自由化政策，他被强迫引退。不久