。霍克斯在电视剧《24》的第一季中扮演了一个出演两集的小角色，然后在HBO的首季《》中出演达斯汀·保尔斯（Dustin Powers）一角，还出演了美国广播公司的电视剧《迷失》。接下来他出演的电影还包括《》、《完美风暴》、《美国黑帮》、《》、《双面玛莎》和《林肯传》。2011年，约翰·霍克斯因出演《冬天的骨头》获第83届奥斯卡男配角奖提名，还获得了包括独立精神奖在内的多个奖项肯定，同年，德克萨斯电影名人堂（Texas Film Hall of Fame）授予他新星奖。