毛利家两大势力的交迫，最初与织田家合作的龙野城主赤松政秀与三木城主别所安治・长治亲子敌对，永禄12年（1569年）小寺政职在青山・土器山之战跟赤松政秀交锋，天正元年（1573年）又在增位山・有明山城跟别所军交战。小寺政职后又接受黑田孝高的进言而臣服织田信长，天正3年（1575年）派黑田孝高前往岐阜城，并向荒木村重交出人质给织田家，同年10月小寺政职也跟浦上宗景、别所长治、赤松广秀一同参见织田信长。天正5年（1577年）5月，毛利军从水路试图进攻播磨，小寺政职的家臣黑田孝高顺利用奇策在英贺之战将之击溃