出生在东山南禅寺，是第12代将军足利义晴的嫡子。出生之后送给外祖父近卫尚通当犹子。（《后法成寺关白记》，天文5年3月11日、4月6日条）在此期间，足利义晴与掌握实权的幕府管领细川晴元长期失和，多次发生军事冲突。天文10年（1541年）义晴战败，逃往近江国坂本，菊童丸也随同逃亡。天文11年（1542年）与父亲一起返回京都，但翌年再次与父亲逃往近江坂本、朽木谷。天文15年（1546年）12月，足利义晴将将军职位让给了11岁的菊童丸。由于处在逃亡之中，将军的就职仪式在近江坂本的日吉神社（今日吉大社）祠官树