平.王昙首初任琅邪王司马德文的大司马属，并于义熙十二年（416年）随司马德文北伐后秦，修复在洛阳的晋帝园陵。次年（417年），刘裕自彭城率水军攻秦，留刘义隆于彭城任徐州刺史，以王昙首为府功曹。义煕十四年（418年），刘义隆调任荆州刺史，王昙首改为担任其长史，其时刘裕更向刘义隆说：「王昙首，沈毅有器度，宰相才也。汝每事咨之。」称许王昙首并且要刘义隆倚仗他。景平二年（424年），徐羡之、傅亮先后废杀庐陵王刘义真及宋少帝刘义符，又奉迎刘义隆为帝。刘义隆怀疑徐羡之等人，不敢南下，王昙首就与到彦之及王华力劝刘义