·霍克斯出演过的第一部电影是1985年的《未来杀手》（future-kill），使用的名字叫约翰·佩金斯，不过由于发现有另一位演员也叫这个名字，他从此将自己的艺名改为了约翰·霍克斯。霍克斯在电视剧《24》的第一季中扮演了一个出演两集的小角色，然后在HBO的首季《》中出演达斯汀·保尔斯（Dustin Powers）一角，还出演了美国广播公司的电视剧《迷失》。接下来他出演的电影还包括《》、《完美风暴》、《美国黑帮》、《》、《双面玛莎》和《林肯传》。2011年，约翰·霍克斯因出演《冬天的骨头》获第83