三世时期.侄子的即位使约翰·杜卡斯跃居帝国贵族的最高层级，他被授予“”的头衔。尽管年事已高，约翰在伊萨克二世时期仍是个活跃的将领。尼基塔斯·霍尼亚提斯记载，在1185年诺曼-意大利入侵中，约翰·杜卡斯在库普塞莱（今伊普萨拉）陪同皇帝会见使者，他因为伊凡·阿森（后来的保加利亚沙皇）出言不逊而命人掌掴他，这间接导致了后者于这一年底发动叛乱。1186年，约翰·杜卡斯被任命为平定保加利亚叛乱的总指挥，据霍尼亚提斯的记载，他虽表现不错，但皇帝很快怀疑他觊觎皇位，于是用盲眼将军约翰·坎塔库泽努斯（John Kanta