570年）3月，赤井的本家忠家降于织田信长，获赠3郡所领得到安堵。元龟2年（1571年）击退进攻冰上郡的山名祐丰，并顺势进攻山名氏的此隅山城、竹田城。祐豊向信长求援，信长于是于天正3年（1575年）10月，指派明智光秀进攻丹波。此时，赤井直正进攻与吉川元春达成和议的太田垣辉延防守的竹田城，明智光秀围攻黑井城以压制赤井，但由于八上城的波多野秀治叛变，致使光秀败走（黑井城之战）。之后，直正等赤井一族及波多野氏顽强抵抗，成功击退光秀率领的织田军。但天正6年（1578年）3月，直正50岁时病死。嫡男直义仅仅