接管爱沙尼亚后重新开放。成为苏联公民后的阿列克谢，于1946年成为了亚历山大·涅夫斯基主教座堂的辅祭。随后他分别在该教堂与塔林喀山圣母像教堂担任了圣咏集的朗读者。阿列克谢在列宁格勒专心研究神学，1961年升任为主教，1964年成为大主教；1990年苏联解体前夕成为莫斯科大牧首。在位期间，他将分散在全俄各地的东正教教会都统一在莫斯科大牧首的领导之下，并且使俄罗斯东正教恢复了苏联时期丧失的道德权威，东正教和罗马天主教的关系也有所好转。不过他在很多问题上引起争议。
与克格勃.根据一些