于应永12年（1405年），由尾张、远江、越前守护的斯波义重筑城。当初是作为尾张守护所下津城的子城而建成，文明8年（1476年），因守护代织田家的内乱而使得下津城烧毁，文明10年（1478年），守护所转移到清洲并成为尾张国的中心地。「织田弹正忠家」当主织田信秀任职清洲奉行时以此为居城，此外清洲城一直是「织田大和守家」的本城，事实上已经相当于尾张下四郡守护代织田家本城。织田信秀将据点移到古渡城以后宗家织田信友为城主。弘治元年（1555年），织田信长联合织田信光将织田信友杀害，其后信长由那古野改迁至此，并进