空军博物馆自1932年起到1956年为止是莫尼诺机场（目前仍然存在），经由当时校长元帅创校之始同年开始兴建，至1958年2月23日落成启用并且对外开放，但是仅仅招待苏联军方，一直到2001年以前是不对一般民众开放的。限制访客对象的原因在于馆内绝大部分的飞行器都是量产前的原型机，具有机密上的考量，因此这也是该馆至今的特点。另外就是博物馆就位于伏龙芝军事学院校区内，官校同时也代表纪念人类太空先驱尤里·加加林。随着苏联解体，博物馆于2000年6月9日由俄罗斯政府规划后决定由军方转移资产，并于2001年9月1日