1947年国会为设立中央情报局举行祕密听证会，找回杜勒斯作为顾问，开班授课，传授谍报技巧，与中情局的诞生结下不解之缘。9月18日，依据杜鲁门签署的《国家安全法》，中情局成立，由中央情报总监统领。在1948年的美国总统大选中，杜勒斯担任共和党提名人托马斯·杜威的首席顾问。杜勒斯兄弟与詹姆斯·佛瑞斯托协助组建。1951年杜勒斯担任中情局副局长，并在艾森豪总统任内当上中情局局长。