65年），义辉被家臣松永久秀等人杀死，此时与仁木义政一同从一乘院救出被软禁的觉庆（义辉的弟弟，后来的足利义昭），一时间隐匿在自己的屋敷中，后来跟随流浪的义昭。得到尾张国织田信长援助的义昭就任第15代将军后，被信长赐予摄津国芥川山城，后来再赐予高槻城，与池田胜正和伊丹亲兴一同被足利义昭任命为摄津国的守护，被称为「摄津三守护」（『足利季世记』）。之后，以足利幕臣的身份参与京都周边的外交和政治，亦以织田氏家臣的身份，参与信长的政治和合战相关的事务，担任义昭和信长之间的桥樑。特别是在永禄12年（1569年）10