田信长将丹波交给明智光秀治理，明智光秀便在此兴建龟山城作为治理整个丹波的丹波的中心，此后此地开始以城下町的形势发展。由于位于京都西北侧的通道，在丰臣秀吉时代，此地先后委託羽柴秀胜（织田信长四男）、丰臣秀胜（丰臣秀吉外甥）、、小早川秀秋（丰臣秀吉养子）、前田玄以（丰臣政权五奉行之一）、冈部长盛负责；江户时代成立后，也都是交由谱代大名负责。明治维新后，1869年新政府为了与区分，改名为龟冈藩，1871年实施废藩置县后改设为龟冈县，但在同年又旋即併入京都府。1889年实施町村制，现在的龟冈市范围在当时分属