、山名氏和京极氏担任，是为“四职”，幕府核心由“三管四职”构成。在地方行政上，室町幕府在镰仓设立镰仓府，最初足利尊氏三子足利基氏任镰仓公方（关东公方）。镰仓府在行政、司法、军事方面具有相对的独立性。关东公方的执事称为关东管领，由上杉氏世袭。此外，还设有探题，如奥州探题、九州探题、羽州探题，并在各令制国设守护，在庄园设置地头，加强对地方的管理。
财政.经济上，室町幕府在各地分散地设立公方御料所和政所御料所，作为其直辖领地，由足利氏的谱代家臣代管，征收年贡。幕府也向各地守护、地头课税