永禄6年（1563年）被让予家督并成为大和国多闻山城城主，同年闰12月，叙任从五位下右卫门佐。翌年（1564年）6月22日，跟随主君三好长庆的姪儿兼养嗣子三好义继上洛，在23日谒见室町幕府第13代将军足利义辉，不过在永禄8年（1565年），代替父亲与三好三人众和义继一同在二条御所暗杀义辉（永禄之变）。同年，父亲久秀与三人众的内战开始。永禄9年（1566年）5月，在父亲不知所终时守备多闻山城。永禄10年（1567年）4月，在父亲复归为止一直与三人众派的筒井顺庆于大和战斗。永禄11年（1568年），织田信长