房朝之下。文安元年（1444年），被父亲赐予越后和丹波的所领，并上洛成为第8代将军足利义政的近臣。享德3年12月27日（1455年1月15日），兄长被鎌仓公方足利成氏暗杀，因此在享德4年（1455年）3月被任命为新的关东管领，担任成氏征讨军的大将下向至关东地方，在同年4月期间进入上野平井城（享德之乱）。此后多次与从鎌仓移至古河的成氏交战，但是在长禄3年（1459年）于武藏的太田庄之战中被成氏军大败。宽正4年（1463年），得力家臣‧山内上杉家的家宰长尾景仲病死，之后表明要辞退关东管领职，但是被幕府拒绝。