落为浪人，信长统一尾张后成为信长家臣，后于永禄10年（1567年）织田家进攻稻叶山城前后寄骑木下秀吉。在天正元年（1573年）织田信长击破近江浅井家并将其旧领交给秀吉管理，堀尾吉晴获得近江长滨一百石俸禄。天正七年（1579年），堀尾吉晴在天王寺一战中与中村一氏击破当地的一向宗徒，因功在播磨国增加一千五百石的领地。天正十年（1582年）堀尾吉晴在攻打备中高松城时，担当清水宗治的检死役。
丰臣时代.在织田信长亡于本能寺之变后，羽柴秀吉于山崎之战和明智光秀交手，役中堀尾吉晴和中村一氏率领先