回归京都，元龟4年（1573年）时织田信长跟足利义昭正式翻脸，山冈景隆也选择支持信长方，参加了槙岛城之战以及对朝仓义景的一乘谷之战。天正3年（1575年）时奉命重建近江濑田的大桥。天正5年（1577年）时山冈景隆也随军参加对杂贺众的战事，织田信长跟织田信忠父子也在当年相继前往势多城居住。天正9年（1581年）也加入对伊贺的战事（天正伊贺之乱）。织田信长在天正10年（1582年）横死于本能寺之变中，明智光秀试图劝降山冈景隆兄弟，但为山冈景隆所拒绝，山冈景隆甚至还放火烧毁濑田桥阻碍明智军进入近江。清洲会