领袖选举，亨特支持卡梅伦，2005年12月被卡梅伦任命为影子残障人士副大臣。同年，他与人合着《直接民主：新模范党议程》政策小册子，其中声明支持国民健康署的非国有化，并建议将其替换为“全民保险”。亨特后来不再坚持这样的观点。2007年7月2日，卡梅伦改组影子内阁，亨特昇任影子文化、媒体及体育大臣。2010年大选后，保守党和自由民主党成立联合政府，亨特出任国家文化、奥运、媒体和体育大臣（领导英国文化部的同时兼任奥运大臣）。2010年5月13日被任命为枢密院顾问官。亨特被英国《金融时报》称为“都市自由主义者”