建立于1957年6月22日，并于同年7月1日在安德森空军基地转为现役部队，负责执行关岛、塞班岛、天宁岛等马里亚纳群岛岛屿的空防任务，因此将第852航空管制警报中队（）及第41战斗机拦截中队（，今）纳为其下辖单位。人员受训方面，第327航空师之下的部队与美国海军航空部队一起受训、并参加多场军事演习。1957年7月1日起，第327航空师取代关岛上的第七航空队、并接替其职务，因为该航空队在当日为了因应美国太平洋空军的成立而裁编。1960年3月8日，第327航空师也遭到解散。
台湾时期.