玛噶举派红帽系第四世夏玛巴活佛却扎益西于1490年倡建（也有文献称，羊八井寺是萨迦派桑结培的法嗣沫然绛巴·吐吉白所建）。该寺建成后取代乃朗寺成为噶玛噶举派红帽系的主寺。历史上，该寺因先后与地方首领仁蚌巴·顿月多吉和藏巴汗的檀越关系而香火兴旺。第十世夏玛巴活佛却珠嘉措，勾结廓尔喀侵入后藏日喀则，抢夺扎什伦布寺。后来，清廷发兵击败廓尔喀，却珠嘉措于1791年畏罪自杀于阳布城（今尼泊尔首都加德满都的古称）。翌年，干隆帝下令查抄羊八井寺，禁止噶玛噶举派红帽系活佛夏玛巴转世，将羊八井寺赐给格鲁派活佛济咙唿图克图，