在拉塞尔维尔开办律师事务所。1809年，伊利诺伊领地总督尼尼安·爱德华兹任命年仅22岁的克里滕登出任领地总检察长。次年，爱德华兹又任命克里滕登担任自己的侍从官。1811年5月27日，克里滕登与莎拉··李（）在女方位于凡尔赛的家中结婚，李与之后会当选美国总统的扎卡里·泰勒是表亲。夫妇俩共有7个孩子，但两人结合仅13年后，莎拉就于1824年9月中旬撒手人寰。南方邦联少将乔治·克里滕登（）和北军将领托马斯·莱昂尼达斯·克里滕登（）都是约翰和莎拉的儿子，他们的外孙约翰·C·沃森（）是19世纪末的一位美国海军少将