攻灭斋藤氏后，仕奉信长，任右笔一职。在外交方面负责与武田信玄、毛利元就友好亲善任务，与小早川隆景、吉川元春多有来往，受到信长重用，于天正3年（1575年），受织田信长上奏叙任二位法印。天正7年（1579年）安土城落成后，邸宅安排在森兰丸、津田信澄、织田信忠附近，天正6年（1578年）正月，织田信长在安土城举办茶会时，武井夕庵和织田信忠、林秀贞、丹羽长秀、丰臣秀吉、细川藤孝、泷川一益、荒木村重等人一同列席。于同年四月，负责接待神保长住，招揽他成为织田家进军越中国的先导。天正8年（1580年），武井夕庵