部分时间是以地域为任务分界，长江以北为陆军担负任务，长江沿线则是日本帝国海军第一连合航空队、第二连合航空队驻扎。由于1941年日本取得中国战场的全面制空权，加上对美国开战迫在眉睫，第3飞行集团在1941年11月6日移编南方军，参与马来亚战役、荷兰东印度群岛战役、缅甸战役等；在1942年4月15日，因填补帝国海军对美国开战的战力空缺，在调回中国战场之后扩编为第3飞行师团，隶属于中国派遣军；之后作为中华民国空军及在中国战场的主要空战对象多度交锋。1944年2月14日，第3飞行师团解散，组织所属单位保留，