不过在二阶堂行藤死后，第一次被废城。1460年由斋藤利永将城堡复筑，后来成为了斋藤氏的领地。1567年当织田信长攻陷稻叶山城后，从「周之文王定点岐山」（阜是山的意思），改名为岐阜城。织田信长以此为居城期间，这里是织田政权前期的中心。1576年，信长迁居安土城。1582年，信长于本能寺之变被杀害后，岐阜城曾经被明智光秀的部属和织田信孝佔据。该城在贱岳之战后，被丰臣秀吉的势力完全压制，之后由秀吉的部下池田辉政所领。
拆卸.1600年关原之战爆发前，东军攻陷西军的织田秀信的岐阜城。战后，