1607年），与成濑一同被任命为义直的后见。受加增尾张5千石，领有1万石。庆长16年（1611年），叙任从五位下山城守。因为当时的尾张藩执政平岩亲吉在没有继嗣的情况下死去，于是以22岁之龄，代之被任命为执政，负责监督名古屋城的。翌年（1612年），将军德川秀忠的御前表演，得到褒美而受赐1万石。元和5年（1619年），受义直加增1万石，领有总共3万石，并以美浓国今尾为居所。此后，竹腰家与成濑家一同成为担任尾张藩的，一直持续至幕末。