建造工程于1959年8月13日动工，并于1964年11月21日完工而上层通车，总造价共花费超过$3.2亿美元，下层后来在1969年6月28日也通车。完工后的韦拉札诺海崃大桥因比金门大桥长所以成为当时全世界最长的悬索桥，直到1981年位于英格兰赫尔的亨伯桥完工。根据美国运输部：
命名争议.韦拉札诺海崃大桥的命名过程经过了许多的争议。美国义大利历史学会（Italian Historical Society of America）在1951时为还在计划阶段的该桥首次提出命名提议，但