987年公务人员特种考试「外交领事人员」及格，与金溥聪同梯受训。先分发至外交部新闻文化司担任荐任科员，后成为驻美代表丁懋时的秘书。于李登辉总统时，丁懋时担任国安会祕书长，史亚平也被带至国安会担任他的机要秘书。在这段时间中历经1996年台湾海崃飞弹危机与辜汪会谈等两岸重要阶段，史亚平也因此累积不少与美国官员接触的经验，被媒体评价为善于沟通协调。于民主进步党执政初期，受陈水扁拔擢为「驻澳洲代表处副代表」。期间，马英九出访澳大利亚，由史亚平负责联络协调接待事宜。后于2008年时，获时任总统的马英九赏识，出乎外