仍然被称为“市民议会”（英：House of Burgess）。18世纪弗吉尼亚下议院开始逐渐扩大其权力。下议院不仅得到了课税的许可权，还可以提出关于财政支出的立法，甚至可以任命殖民地征税和管理支出的官员。这样的权力扩张实际上得益于当时英国首任首相罗伯特·沃波尔实行的“有益的怠慢”（英：Beneficial Negligence）政策。弗吉尼亚殖民地的下议院议员选举制度与英国大同小异，只有财产达到一定数额的成年男性才能参与政治。想要获得选举权与被选举权，至少要拥有50英亩闲置土地、25英亩正在使用的土地