为总部应该离司法部长办公室较近。因此，1989年，缉毒局总部迁往弗吉尼亚州阿灵顿县的陆军-海军大道（Army-Navy Drive）600-700号。1995年4月19日，俄克拉何马城爆炸案主凶之一提摩太·占士·麦克维袭击了俄克拉荷马州的艾尔弗雷德·P·默拉联邦大楼，该大楼是联邦调查局、联邦烟酒及武器管理局以及美国缉毒局的区域办公地，这些部门遭到袭击的原因是，麦克维认为他们都是压制人权，执行不公的工具；此次袭击导致两名缉毒局雇员、一名任务部门成员以及两名特工死亡。为此，缉毒局总部的建筑群根据被列为第四层