主要负责财政和外交，亦擅长和歌、茶道，受到在天文2年（1533年）到访尾张国的山科言继赞赏。在天文12年（1543年）5月代表信秀上洛，为朝廷付出4千贯修补御所的费用，负责与朝廷的交涉活动。天文3年（1534年），在信长出生的同时成为其傅役，担任次席家老。天文16年（1547年），在信长的初阵中担当辅助角色。为了强化信秀一族在尾张织田氏中的竞争优势及地位，在翌年（1548年）协助主家与美浓的斋藤道三结盟，使信长与道三之女浓姬缔结婚姻。据说当时双方各怀心机，道三赌上了自己的爱女，希望能借由此桩婚姻实现夺取