于1924年落成，而办公楼（即新座）则是1956年加建的。圣约翰座堂的木门，传说是由在香港保卫战被英军自行炸沉的添马舰（HMS Tamar）的舰身木材所制，但此传说的真确性则备受质疑。第二次世界大战期间，座堂运作陷于瘫痪。1945年，香港重光。何明华会督委任施玉麒先生为会吏及牧师，参与重建座堂，通过举办卖物会等方式，有效挽救了座堂已崩溃的财政状况。座堂是教区中之首堂，因该堂内置有主教座。香港日治时期曾用作日本人俱乐部。现时教堂已列为香港法定古蹟，是受保护的历史文物，亦是一别具特色的游客景点。