二世过世后，蒙莫朗西的权势被吉斯公爵重重削弱，当时吉斯迅速掌握了宫廷，强逼蒙莫朗西放弃王室管家的显职与其巨额收入（改由吉斯担任王室管家），只换来长子弗朗索瓦获得法国元帅的职位交易，而蒙莫朗西则保住了王室统帅的职位。在法国宗教战争爆发后，蒙莫朗西作为天主教势力的主要代表和将领，对胡格诺派表现出不妥协的态度。在查理九世统治时期，他重新掌权，与吉斯公爵弗朗索瓦和圣安德烈元帅组织三巨头执政，实际上将国王变成傀儡。1562年他在德勒战役中指挥王室军队打败胡格诺派，但旋即第三次被敌人俘虏，1563年获释，同年蒙莫朗