1976年毕业于东京大学法学部之后即加入通商产业省工作。1990年代表自由民主党参加第39届众议院议员总选举，顺利当选。1993年因赞成宫泽内阁不信任案，与羽田孜、小泽一郎等反主流派脱离自民党，随后先后参加组建新生党、新进党。1998年参加将国民之声、民政党等党派改组等民主党的工作。2004年，日本民主党代表菅直人因不交社会保险费丑闻曝光后辞职，冈田接任民主党第4任代表，带领民主党在当年的参议员选举中取得胜利。但是在2005年的大选中，民主党惨败，冈田辞职为选举失利负责。随后出任民主党常任干事和副代表。