脱离自民党，随后先后参加组建新生党、新进党。1998年参加将国民之声、民政党等党派改组等民主党的工作。2004年，日本民主党代表菅直人因不交社会保险费丑闻曝光后辞职，冈田接任民主党第4任代表，带领民主党在当年的参议员选举中取得胜利。但是在2005年的大选中，民主党惨败，冈田辞职为选举失利负责。随后出任民主党常任干事和副代表。2007年2月，就任民主党政治改革推进本部长。2009年再次参加民主党代表选举，败给鸠山由纪夫，后再次出任民主党干事长。2009年9月16日，新任首相鸠山由纪夫指定出任外务大臣。