民主党，他其后两次担任民主党代表。2009年8月30日，再任民主党代表的他带领民主党在众议院选举中取得历史性的压倒胜利，终结了自民党长期的执政地位；2009年9月16日，他出任第93任日本首相，成为第一位民主党籍首相，同时亦是自1996年以来首位非自民党首相。2010年6月2日，他因沖绳美军普天间基地搬迁问题、与美国处理不当的关系以及内政的失误而被迫请辞，6月8日其继任人菅直人正式组成新内阁，鸠山由纪夫合计仅在任265日，合8个月，成为近期日本任期最短的首相之一。2012年，不再参与众议院选举，