幼五岁，比后来当上外交官的妹妹年长两岁。外祖父约翰·福斯特在班杰明·哈里森总统任内当国务卿，祖父约翰·威尔屈·杜勒斯（John Welsh Dulles）则是中国长老教会的传教士，妻子克拉佛·陶德的舅舅罗伯特·蓝辛也曾任国务卿。侄子是罗马天主教会枢机、耶稣会司铎，以在福特汉姆大学教授神学闻名于世。杜勒斯毕业于普林斯顿大学，1916年开始参与外交事务，先后任职美国驻奥地利大使馆和美国驻瑞士大使馆，1920年与哥伦比亚大学教授之女克拉佛·陶德（Clover Todd）结婚。1922年成为国务院近东事务处长。