初设于广场花园下。1987年搬进拉特朗宫，于1991年3月开放。梵蒂冈历史博物馆收藏了十六世纪迄今为止的教宗肖像，军团纪念品，与礼仪有关的宗教用具，徽章，以及教宗座驾，包括教宗使用的第一辆汽车。
布局.拉特朗宫毗邻毗邻拉特朗圣若望大殿，建于1586年，教宗保禄四世将其装修成十个大厅，每个厅都有风格主义时期的壁画，包括君士坦丁厅、宗徒厅、皇帝室、教宗室等等。壁画装饰采用罗马历史的主题，或者达尼尔、大卫、撒罗满、撒慕尔等圣经人物。自1991年以来，这些房间用于展出自梵蒂冈博物馆搬来