斯常在德国活动，学到不少谍报技巧。曾任纽约州州长的威廉·唐诺文人称「狂野比尔」，他不按牌理出牌，喜欢网罗高级知识份子与专业人员进行谍报工作，因此看上杜勒斯，1941年10月任命他担任纽约行动组组长，该处由英国秘密情报局设立于洛克菲勒中心3603室，为战略情报局的前身。1942年杜勒斯当上新成立的战情局瑞士首都情报站站长。1945年3月重点涉入富有争议性的，秘密安排与义大利北方的德军谈判投降事宜。杜勒斯的情报工作与德国外交官息息相关，弗里茨·科尔贝仇视纳粹，因此秘密提供机密文件揭发德方间谍以及德军Me 262