防人民委员部中分出来，再次成立海军人民委员部，彼得·亚历山德诺维奇·斯米尔诺夫担任第1任海军人民委员。1938年米哈伊尔·彼得诺维奇·弗里诺夫斯基担任第2任海军人民委员，1939年4月28日，尼古拉·格拉西莫维奇·库兹涅佐夫担任第3任海军人民委员。第二次世界大战期间，海军人民委员部领导苏联红海军进行了卓有成效的抵抗入侵战斗。1946年2月25日，苏联第二届最高苏维埃第一次会议决定海军人民委员部与国防人民委员部合并为武装力量人民委员部，海军人民委员部从此撤销。