加宁成为中央委员会正式委员，1938年成为苏联人民委员会副主席，兼任苏联国家银行行长。在第二次世界大战中，布尔加宁活跃于苏联政府和军界，但从未担任过前线指挥官。卫国战争开始后，布尔加宁从1941年开始先后担任西方面军、波罗的海沿岸第2方面军和白俄罗斯第1方面军的军事委员会委员。1944年成为苏联国防委员会成员。二战结束后，布尔加宁于1946年被任命为苏联武装力量部副部长，并被晋升为元帅。1948年起成为苏联共产党中央政治局委员。1953年斯大林逝世，布尔加宁在苏共内部夺权斗争中支持赫鲁晓夫。1955