亚平也被带至国安会担任他的机要秘书。在这段时间中历经1996年台湾海崃飞弹危机与辜汪会谈等两岸重要阶段，史亚平也因此累积不少与美国官员接触的经验，被媒体评价为善于沟通协调。于民主进步党执政初期，受陈水扁拔擢为「驻澳洲代表处副代表」。期间，马英九出访澳大利亚，由史亚平负责联络协调接待事宜。后于2008年时，获时任总统的马英九赏识，出乎外界预料的出任刘兆玄内阁的新闻局长。 2009年1月，史亚平被任命为中华民国驻新加坡代表，接替陈水扁前总统任命之驻星代表郭时南。2011年底起，新加坡方面多次传出对于史个