阿奇木伯克鄂罗木札布在宁远城为伊斯兰教信众兴建了这座清真寺。鄂罗木札布利用上述拨款及自己的职权，又从各个“回屯”征收粮食、田赋、财物，摊派劳力，还聘内地工匠前来参与修建。据传说，该清真寺于清朝干隆三十八年（1773年）建成。旧时，该清真寺与回族大寺、塔塔尔大寺号称伊犁三大清真寺。同治四年（1865年）左右，该寺曾扩建。20世纪初，再度扩建。盛世才执政时期，还设有卡孜委员会。1940年代三区革命时期，东突共和国临时政府的宗教厅也设在该寺。1965年，拜图拉清真寺由政府拨款维修，可容150人同时做礼拜。