Lila Tretikov skrev i ett mejl att det var dags för henne att gå vidare.
Ett läckt memo som tyder på att stiftelsen var ute efter att skapa en "handelsfri" sökmotor hade stört volontär Wikimedia samhället.
Många var arga över att det inte hade diskuterats först, eftersom öppenhet är nyckeln till organisationens etik.
I september 2015 tilldelades Wikimedia ett bidrag på 250.000 dollar från en fond kallad Knight Foundation för arbete för att "utveckla nya modeller för att hitta information genom att stödja steg ett utveckling av kunskapsmotorn av Wikipedia, ett system för att upptäcka tillförlitlig och tillförlitlig offentlig information på internet," enligt ett dokument som laddats upp av Wikimedia själv.
I projektsammanfattningen i slutet av dokumentet – även om författaren är oklar – står det att kunskapsmotorn skulle vara "världens första transparenta sökmotor, och den första kom från Wikimediastiftelsen".
Ledarna för teamet var uppförda på förteckningen som Ms Tretikov, vice ordförande Wes Moran och Wikimedia chef för sökning och upptäckt Tomasz Finc.
I offentliggjorda anteckningar från ett möte för att diskutera kontroversen har dock Christa Tretikov skrivit att bidragsnyheterna hade delats "utan sammanhang".
En ny grupp hade inrättats, med tanke på uppgiften att undersöka hur Wikimedia-användare söker, hittar och engagerar sig i innehåll, skrev Christa Tretikov i ett stycke tillsammans med Daniel Moran.
Men de fortsatte med att förneka att en sökmotor var det avsedda resultatet.
"Vad gör vi inte? Vi bygger inte en global sökmotor för krypskyttar, skrev de.
"Vi bygger inte ett annat, separat Wikimedia-projekt... Trots rubriker försöker vi inte konkurrera med andra plattformar, inklusive Google."
Wikipedia-redaktören William Beutler berättade nyligen för webbplatsen Motherboard att kontroversen var resultatet av en "kulturkrock" mellan stiftelsen och dess volontärer.
"Samhället är denna frivilliga grupp som består av människor som till stor del köper till Wikipedia av ideologiska skäl", sade han.
"Då har du stiftelsen, som har allt färre människor från samhället och en större Silicon Valley kontingent som kommer från en teknisk bakgrund."
Wikimedia Foundation har kontaktats av BBC för kommentarer.
Verkställande direktören för Wikimedia Foundation, som driver Wikipedia, har avgått efter att förneka gruppen överväger att bygga en sökmotor.