Jean Uwinkindi organiserade och deltog i attacker mot minoriteten Tutsi etniska grupp, domstolen avkunnade.
Omkring 800.000 tutsier och moderata hutuser dödades av miliser från majoriteten av hutufolket.
Den 64-årige Hutu-pastorn var den första folkmordsmisstänkte som skickades tillbaka till Rwanda för rättegång av den tanzaniska FN-tribunalen.
Tribunalen stängde den här månaden efter att ha dömt 61 personer och frikänt 14 andra.
Uwinkindi - den tidigare ledaren för en pingstkyrka i utkanten av huvudstaden, Kigali - hade motsatt sig hans förflyttning.
Han sade att han inte skulle få en rättvis rättegång i Rwanda, där det nu finns en regering som leds av Tutsi.
Hans advokater sa att han skulle överklaga Högsta domstolens dom.
"Domstolen finner att det var mord på Tutsi i Rwankeri och Kanzenze kullar och att attackerna leddes av Uwinkindi", säger domare Kanyegeri Timothee, Reuters nyhetsbyrå rapporterar.
Åklagaren påstod att i utredningar efter folkmordet hittades omkring 2.000 kroppar i närheten av kyrkan i Kanzenze, strax utanför Kigali, där Uwinkindi var pastor.
Han åtalades 2011 efter att ha arresterats 2010 i grannlandet Uganda.
En annan nyckelmisstänkt, Ladislas Ntaganzwa, som har en $5m (3,2m) US bounty på honom, arresterades för två veckor sedan i grannlandet Demokratiska republiken Kongo.
Rwandas högsta domstol har dömt en pastor till livstids fängelse för hans roll i folkmordet 1994.