Meyiwa, 27 år, sköts på söndagen, tydligen efter det att inbrottstjuvarna kommit in i hans flickväns hus i närheten av Johannesburg.
En misstänkt dök upp i rätten i fredags och åtalades för mordet på den populära målvakten.
Meyiwas död chockade Sydafrika och har belyst den höga andelen våldsbrott i landet.
Begravningen ägde rum på Moses Mabhidastadion i Meyiwas hemstad Durban.
Många av de sörjande bar t-shirts med en bild av Meyiwa, som allmänt sågs som en inspirerande figur.
Andra bar röd eller svart replika fotbollsskjortor i färgerna i Meyiwas lag, Orlando Pirates.
Meyiwa kista kördes in i stadion, följt av Orlando Pirates spelare och tjänstemän.
Mourners grät när videor spelades som visar Meyiwa träning och spelar fotboll.
Att fira Senzo Meyiwas liv var huvudtemat för de tiotusentals fans som packade in i läktarna. Fans från hans team, Orlando Pirates, men också från deras rivaler, Kaiser Chiefs, sjöng Senzo's beröm - både hans förmåga på planen, och hans beteende av det.
Men det fanns också affischer som krävde rättvisa för sina mördare, och en hårdare hållning från de sydafrikanska myndigheterna om vapenrelaterat våld.
Bakom allt låg en känsla av orättvisa att en av Afrikas mest lovande fotbollstalanger kunde dödas på ett sådant sätt. Ordföranden för landets fotbollsförening sade att han hoppades att detta skulle kunna bli en vändpunkt i den långvariga debatten om våldsbrott.
Senzo Meyiwas far Sam sa att han ville ha fler slumpmässiga sökningar för att minska antalet vapen i Sydafrika. "Vi är inte längre säkra i våra hus", sade han.
"Hela nationen gråter. Vi har alla förlorat. Våra kondoleanser till Orlando Pirates och Bafana Bafana", sade Durban borgmästare James Nxumalo, AFP rapporterade, med hjälp av ett smeknamn för Sydafrikas landslag.
"Våra hjärtan blöder."
President Zuma beordrade den nationella flaggan att flygas på halvmast på lördag för att hedra målvakten.
Efter Meyiwas död sköt Sydafrikas inhemska fotbollsliga upp helgens planerade Johannesburg derby mellan Orlando Pirates och rivaler Kaiser Chiefs.
Durban stadion utsågs också som plats för värd Sydafrikas nästa Afrika Cup of Nations kval.
Begravningen av en annan sydafrikansk idrottshjälte, tidigare 800m världsmästare Mbulaeni Mulaudzi, ägde också rum på lördag.
Mulaudzi dödades i en bilolycka dagen före Meyiwas död.
Polisen sa i fredags att en misstänkt hade identifierats i Meyiwas mord efter en identitetsparad.
Mannen vid namn Zanokuhle Mbata, 25 år, åtalades för mord och väpnat rån vid en domstolsförhandling och ska infinna sig igen den 11 november. Polisen hade erbjudit en belöning för information om attacken.
"Det finns fortfarande andra misstänkta utestående och vi vädjar till allmänheten att fortsätta att ge information till stöd för utredningen," ett polis uttalande sade.
Tiotusentals människor har varit med vid begravningen av den sydafrikanska fotbollskaptenen Senzo Meyiwa i Durban.