Buddies' Lawrence Shankland missade en andra halv straff innan Paul Cairney gav Ayr ledningen.
Men de ärliga männen reducerades till 10 män med ett rött kort för Jamie Adams.
Och inom tre minuter, var St Mirren plan genom en Sutton header och Ryan Hardie kom nära en vinnare med ett skott från Ayr crossbar.
Det var ett spel efter vilket hemmasidan kommer att bli besviken över att inte ha behållit sin senaste vinnande körning.
Med besökarnas innehåll för att slå på pausen, var det St Mirren som hade majoriteten av den första hälften chanserna, inklusive en Gary MacKenzie huvudet rensas bort linjen.
Trots hemmadominansen skapade Ayr chanser, men de stora samtalspunkterna kom efter pausen.
St Mirren avrådde möjligheten att gå fram från platsen efter 59 minuter när Jason Naismith togs ner och Shankland knullade straff låg förbi posten.
Missen var sammansatt fem minuter senare när Ayr tog ledningen med en klinisk finish från Cairney för hans tredje mål för säsongen.
Adams fick ett rakt rött kort från domaren Greg Aitken efter 77 minuter för en foul på Kyle McAllister och ersätta Sutton snart bidrog hans åttonde mål för säsongen från David Clarkson kors.
Hardie slog sönder en 20-yards ansträngning från crossbaren när hemmasidan tryckte på för att vinna.
Buddies hade dock att göra med en andra 1-1 ligan dra med Ayr denna säsong, medan besökarna faller till andra botten efter Dumbartons seger över Falkirk.
St Mirren manager Jack Ross: "Vi hade en hel del möjligheter att vinna spelet, men om vi kan fortsätta plocka upp sju poäng av nio från varje tre-spel segment under de närmaste veckorna, kommer vi säkert att klättra bordet.
"Vår reaktion på att gå ett mål ner var bra, men spelarna är frustrerade att inte fortsätta den vinnande körningen."
Ayr United manager Ian McCall: " Enligt de nya reglerna var troligen det röda kortet för Jamie Adams rätt - ett av de få beslut som tjänstemännen fick rätt.
"Besluten kostade oss två poäng och spelarna en vinst bonus."
Matchen slutar, St Mirren 1, Ayr United 1.
Andra halvlek, St Mirren 1, Ayr United 1.
Försöket räddades. John Sutton (St Mirren) header från mitten av rutan sparas i toppen av målet.
Hörnet, St. Mirren. Förföljd av Ross Docherty.
Försök missade. Stephen Mallan (St Mirren) höger fotade skott från utanför lådan missar till höger.
Hörnet, St. Mirren. Förföljd av Ross Docherty.
Försök missade. Stephen Mallan (St Mirren) höger fotade skott utanför lådan är för hög.
Försök missade. Kevin Nisbet (Ayr United) höger fotade skott från höger sida av lådan missar till vänster.
Foul av David Clarkson (St. Mirren).
Ross Docherty (Ayr United) vinner en frispark i anfallshalvan.
Hörnet, St. Mirren. Förföljd av Greg Fleming.
Försöket räddades. Ryan Hardie (St Mirren) höger fotade skott från utsidan boxen sparas i toppen av målet.
Mål!  St. Mirren 1, Ayr United 1. John Sutton (St Mirren) header från mycket nära till mitten av målet. Hjälpt av David Clarkson.
Hörnet, St. Mirren. Förföljd av Robbie Crawford.
Hörnet, St. Mirren. Översatt av Scott McKenna.
Ersättning, St. Mirren. Ryan Hardie ersätter Andy Webster.
Substitution, Ayr United. Michael Rose ersätter Gary Harkins.
Försök missade. Stephen Mallan (St Mirren) höger fotade skott från utsidan boxen är bara lite för hög från en direkt frispark.
Jamie Adams (Ayr United) visas det röda kortet.
Kyle McAllister (St Mirren) vinner en frispark i anfallshalvan.
Foul av Jamie Adams (Ayr United).
Försök missade. David Clarkson (St Mirren) huvudet från mitten av lådan är nära, men missar till vänster efter ett hörn.
Hörnet, St. Mirren. Förföljd av Greg Fleming.
Försöket räddades. Kyle McAllister (St Mirren) vänster fotade skott från utsidan rutan sparas i det övre vänstra hörnet.
Substitution, Ayr United. Kevin Nisbet ersätter Alan Forrest.
Substitution, Ayr United. Patrick Boyle ersätter Daryll Meggatt på grund av en skada.
Försök missade. Stephen Mallan (St Mirren) höger fotade skott från utsidan lådan är hög och bred till vänster.
Ersättning, St. Mirren. David Clarkson ersätter Lawrence Shankland.
Conrad Balatoni (Ayr United) visas det gula kortet för en dålig foul.
Lawrence Shankland (St. Mirren) vinner en frispark i defensiva halvan.
Foul av Conrad Balatoni (Ayr United).
Mål!  St. Mirren 0, Ayr United 1. Paul Cairney (Ayr United) höger fotade skott från mitten av lådan till nedre högra hörnet. Hjälpt av Jamie Adams.
Försening i match Jason Naismith (St Mirren) på grund av en skada.
Försök blockerat. Lewis Morgan (St Mirren) höger fotade skott från mitten av lådan är blockerad.
Gary Mackenzie (St Mirren) vinner en frispark i anfallshalvan.
Foul av Gary Harkins (Ayr United).
Ersättning, St. Mirren. John Sutton ersätter Rocco Quinn.
Straffet missades! Dåligt straff av Lawrence Shankland (St Mirren) höger fotade skott är nära, men missar till vänster. Lawrence Shankland borde bli besviken.
Ross Docherty (Ayr United) visas det gula kortet.
Paul Cairney (Ayr United) visas det gula kortet för en dålig foul.
John Sutton's equalizer för St Mirren såg till att de och besökare Ayr United upptar de nedre två platserna i skotska mästerskapet.