David McIlveen, som fortfarande är medlem i partiet, sade att Foster hade "allvarligt missbedömt" allmänhetens ilska.
Foster inrättade RHI-systemet 2012, men dess brist på kostnadskontroll har gett NI-skattebetalarna ett lagförslag på 490 miljoner pund.
En talesman för DUP sade att hon fortsatte att få "överväldigande stöd" inom och utanför partiet.
"Former MLA David McIlveen har rätt till sina personliga åsikter, men detta är första gången som han har uttryckt någon uppfattning sedan förlora sin plats," sade de.
På onsdag sade partiet att plenarförsamlingen kan komma att återkallas nästa vecka för att godkänna nödlagstiftning för att ta itu med överutnyttjandet.
McIlveen, son till den presbyterianska ministern och nära vän till den framlidne pastorn Ian Paisley, Rev David McIlveen, ifrågasatte Fosters hantering av RHI i en artikel för nyhetsbrevet.
Han föreslog att Foster personligen skulle ansvara för att projektet blev ett "omnishamble" och sade att hon kommer att utsättas för ökat tryck från sitt eget parti.
Han gjorde jämförelser med behandlingen av före detta DUP-ledare Peter Robinson och Rev Ian Paisley.
McIlveen skrev att Foster nu blev "djupt skadad" och sannolikt inte skulle leda partiet till nästa val efter att ha blivit "valansvar".
"Vill ett parti som är besatt av val gå vidare med en ledare som verkar oförmögen att ta itu med sina misstag?" frågade han.
"RHI-skandalen drevs troligen mer av en önskan att curry favorisera med väljarkåren än något mer ondskefullt.
"Den allmänna uppfattningen är att Arlenes team är lika lojala och lyckliga som någonsin, verkligheten i det privata är något helt annat."
Partiets East Antrim-ledamot Sammy Wilson avfärdade McIlveens kommentarer.
Han frågade vad som var mer trovärdigt: " En persons åsikter som kommer att ha sina egna motiv, eller åsikterna hos det stora flertalet partimedlemmar som offentligt har kommit ut och gett sitt stöd till Arlene Foster.
"Jag tror att jag kanske är i en bättre position än David McIlveen att göra en bedömning av synen inom partiet."
Ulster Unionist ledare Mike Nesbitt sade dock att McIlveens inlägg var "betydande".
"Jag vet att du rapporterade det som David McIlveen bryta leden och det är sant, men lika sant är att han går med i leden av dem som pekar finger av skuld", sade han.
"Och vi pratar inte om lite spelare här, David McIlveen var en församling privat sekreterare för Arlene Foster, han går Jonathan Bell som var en junior minister och även en minister för företagaravdelningen."
McIlveen kritiserade också Fosters behandling av Jonathan Bell, som i december gjorde en rad påståenden om DUP:s inblandning i systemet.
"När en av hennes egna partimedlemmar bröt rangen för att uttrycka sin oro över planen, snarare än att närma sig de frågor som togs upp med ett lyssnande öra, standard position var att attackera den personliga integriteten hos den person som väcker oro," skrev han.
"I alla andra sammanhang skulle Jonathan Bell MLA kallas visselblåsare.
"Efter att ha bevittnat det sätt på vilket han behandlades av partiledningen ser jag inte hur någon av allmänheten som ser något som går fel i statsförvaltningen skulle känna sig inspirerad att ta upp frågor med en DUP-enhet, att bevittna hur deras egna människor behandlas."
Förra månaden sa Foster att hon hade känt sig "skrämd av Jonathan Bell" under ett RHI-möte och hävdade att han "använde sin fysiska massa för att stå över mig på ett ganska aggressivt sätt".
Bell hade hävdat att Foster var verbalt "förolämpad" och illvilligt "avvisade" honom när han försökte avsluta planen.
McIlveen kritiserade också Foster för att ha brännmärkt några av hennes RHI-kritiker som "misogynist", och sade att "i stället för att möta kritiker på samma nivå som deras politiska argument än en gång går det tillbaka till det personliga".
McIlveen, som förlorade sin plats i valet i maj förra året, hävdade att DUP var "tvingad med val".
En tidigare DUP MLA har brutit leden och kritiserat partiledaren Arlene Foster, säger Renewable Heat Incitament system är en "omnishamble".