David Wagners Terriers dominerade ägandet, men kunde inte bryta ner ett beslutsamt Burtonförsvar.
Marvin Sordell tvingade honom att rädda Danny Ward efter pausen.
Och stadsförsvararen Dean Whitehead skickades iväg för ett andra gult kort innan Australiens internationella Irvine konverterade Sordells kors för att vinna det.
Nederlaget innebär att Huddersfield nu är nio poängs driv av Brighton i andra, efter den södra kustklubben besegrade Blackburn, medan Burton flyttade upp till 19: e, fyra poäng bort från nedflyttningsplatserna.
Wagner gjorde fem ändringar efter ett 4-0 nederlag av Bristol City och hemmasidan hade 73% av äganderätten i öppningen 45 minuter, men även Burton målvakt Jon McLaughlin var tvungen att skjuta bort en vinklad skott av Jack Payne, de snidade ut några klara chanser.
Ward var tvungen att vara alert i andra änden för att förneka Sordell efter det främre snittet inuti, vilket fick Huddersfield att skicka Nahki Wells och Elias Kachunga för att öka sin attack.
Det var emellertid Michael Hefele som kom närmast ett mål när hans huvud blev avklarat innan Whitehead avskedades efter en sammandrabbning med Tom Flanagan.
Irvine förvärrade sedan deras frustration när han följde sitt första mål för Australien mot Förenade Arabemiraten i mitten av veckan med en avgörande vinnare för Burton.
Huddersfield manager David Wagner: "Det är en besvikelse, inte bara på grund av resultatet utan på grund av vår prestation, särskilt med bollen och i den sista tredje.
"Vi visade brist på kvalitet och vi har tagit för många felaktiga beslut.
"Återigen en svår motståndare ett tidigt mål skulle ha hjälpt. I slutändan vi gav dem några motattacker och de har gjort mål. Spelarna försökte allt."
Burton manager Nigel Clough: "Det finns mycket eufori i omklädningsrummet. Jag tror inte att någon gav oss en chans.
"Det är en stor seger men på intet sätt en avgörande seger vilket innebär att vi kommer att stanna uppe.
"Det är en bra start på veckan när vi sa något vi fick från dessa tre kommande matcher skulle vara en bonus."
Matchen slutar, Huddersfield Town 0, Burton Albion 1.
Andra halvlek, Huddersfield Town 0, Burton Albion 1.
Mål!  Huddersfield stad 0, Burton Albion 1. Jackson Irvine (Burton Albion) höger fotade skott från mitten av lådan till mitten av målet. Hjälpt av Marvin Sordell efter en snabb paus.
John Mousinho (Burton Albion) visas det gula kortet för en dålig foul.
Rajiv van La Parra (Huddersfield Town) vinner en frispark i defensiva halvan.
Foul av John Mousinho (Burton Albion).
Foul av Nahki Wells (Huddersfield Town).
John Mousinho (Burton Albion) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Försök missade. Luke Murphy (Burton Albion) vänster fotade skott utanför lådan är för hög. Hjälpt av Lucas Akins efter ett hörn.
Hörnet, Burton Albion. Förföljd av Christopher Schindler.
Försök blockerat. Marvin Sordell (Burton Albion) vänster fotade skott från mitten av lådan är blockerad. Hjälpt av Luke Varney.
Chris Löwe (Huddersfield Town) visas det gula kortet.
Elias Kachunga (Huddersfield Town) vinner en frispark på högerkanten.
Foul av Tom Flanagan (Burton Albion).
Tom Flanagan (Burton Albion) visas det gula kortet.
Andra gula kortet till Dean Whitehead (Huddersfield Town).
Foul av Michael Hefele (Huddersfield stad).
Kyle McFadzean (Burton Albion) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Försök blockerat. Michael Hefele (Huddersfield Town) huvudet från mitten av lådan är blockerad. Hjälpt av Rajiv van La Parra med ett kors.
Försök blockerat. Elias Kachunga (Huddersfield Town) höger fotade skott från en svår vinkel till vänster är blockerad. Hjälpt av Chris Löwe med ett kors.
Hörnet, Huddersfield Town. Förföljd av Kyle McFadzean.
Hörnet, Huddersfield Town. Förföljd av Jon McLaughlin.
Försök blockerat. Elias Kachunga (Huddersfield Town) huvud från mitten av lådan är blockerad.
Försök blockerat. Rajiv van La Parra (Huddersfield Town) höger fotade skott utanför lådan är blockerad. Hjälpt av Chris Löwe.
Försöket räddades. Rajiv van La Parra (Huddersfield Town) höger fotade skott från vänster sida av lådan sparas i mitten av målet. Hjälpt av Chris Löwe.
Ben Turner (Burton Albion) visas det gula kortet för en dålig foul.
Elias Kachunga (Huddersfield Town) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Foul av Ben Turner (Burton Albion).
Försök missade. Ben Turner (Burton Albion) vänster fotade skott från vänster sida av lådan missar till höger efter ett hörn.
Försöket räddades. Tom Flanagan (Burton Albion) vänster fotade skott från mitten av lådan sparas i mitten av målet.
Hörnet, Burton Albion. Förföljd av Christopher Schindler.
Substitution, Huddersfield Town. Philip Billing ersätter Collin Quaner.
Foul av Collin Quaner (Hyddersfield Town).
John Mousinho (Burton Albion) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Marvin Sordell (Burton Albion) visas det gula kortet för en dålig foul.
Tommy Smith (Huddersfield Town) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Foul av Marvin Sordell (Burton Albion).
Michael Hefele (Huddersfield Town) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Foul av Marvin Sordell (Burton Albion).
Substitution, Burton Albion. Lucas Akins ersätter Lasse Vigen Christensen.
Substitute Jackson Irvine gjorde en skada-tid mål som Burton ökade sina förhoppningar om att undvika nedflyttning med seger på tredje plats Huddersfield.