Chester Nez, 93, av Albuquerque, New Mexico, hade berättat för amerikanska medier att han var "mycket stolt" över sin roll att utveckla chiffer japanerna aldrig bröt.
Det var tack vare att rädda livet på tusentals amerikanska trupper i Stilla havet.
Nez, som också var målare, dog av njursvikt på onsdag.
"Det gör mig ledsen att höra den sista av de ursprungliga kodtalarna har dött," Navajo Nation President Ben Shelly berättade Reuters, tillade att han beordrade flaggor att flygas på halvmast i Nez heder.
"Vi är stolta över att dessa unga män försvarar landet de älskade med sitt navajospråk."
Nez valdes bland 250 Navajos som anlände till armébasen i Arizona för projektet. Han gick i high school när han tog värvning och ljög om sin ålder.
Koden tog ord från Navajo språket, som talades av mindre än 30 icke-Navajos på den tiden, och matchade dem till militära termer. Navajo ordet för sköldpadda blev "tank", kyckling hök blev "dive bombplan" och "vår mor" betydde Amerika.
Omkring 400 kodtalare använde chiffer för att förmedla meddelanden som sändes från fälttelefoner och radioapparater över hela Stilla havet. Meddelanden som lästes högt av kodtalarna förstördes omedelbart.
"Det är en av de största delarna av historien som vi använde vårt eget modersmål under andra världskriget," Nez sade 2010. "Japanerna gjorde allt de kunde för att bryta koden, men det gjorde de aldrig."
Code Talker-uppdraget avklassificerades först 1968. Men den ursprungliga gruppen fick kongressens guldmedalj 2001 och programmet var dramatiserat i 2002 års film Windtalkers.
Efter andra världskriget anmälde sig Nez frivilligt i Koreakriget, och gick i pension 1974 efter en 25-årig karriär som målare på Veterans Administration sjukhus i Albuquerque.
Trots svårigheter att resa eftersom båda hans ben var delvis amputerade, älskade han att berätta sin historia, sade Judy Avila, som arbetade med Nez på sina memoarer.
"Han ville alltid gå, han älskade att träffa människor", sade hon. "Och med något som njursvikt, det kommer verkligen gradvis. I slutet var han jättetrött."
Den sista av de 29 navajoamerikaner som utvecklade en kod med sitt modersmål för att kryptera militära meddelanden under andra världskriget har dött.