Asha Philip, Desire Henry, Dina Asher-Smith och Daryll Neita hade ett brittiskt rekord på 41,77 sekunder på Rios olympiska stadion.
USA, som bara kvalificerade sig för fredagens final vid det andra försöket efter att ha släppt sin stafettpinn, vann 41.01, den näst snabbaste tiden i historien.
Silvermedaljörerna Jamaica körde 41.36.
Jamaicas Elaine Thompson missade knappt att matcha landsman Usain Bolt sprint treble efter hennes segrar på 100m och 200m.
"Underbar erfarenhet. Mina första OS. Två guld, ett silver, jag kan inte klaga, sa hon.
GB:s första medalj i evenemanget sedan vinna brons i Moskva 1984 toppade en anmärkningsvärd vändning i förmögenheter efter att de misslyckades med att nå finalen i London 2012.
Philip, den äldste medlemmen av kvartetten vid 25 års ålder, sade: " Vi kom hit för att få en medalj och vi levererade. Vi hade en hel del påtryckningar för att få detta, men vi hade så mycket förtroende och förtroende för dessa flickor."
Henry, 20 år, sade: " Jag kan inte tro det. Detta var mina första OS och jag ville gå ut och njuta av det men också för att få en medalj. För att göra det hade jag tårar i ögonen. Tack till alla som har gjort detta."
Asher-Smith, också 20, sade: "Vi har arbetat otroligt hårt. Av alla lag tror jag att vi jobbade hårdast. Detta är för hela nationen."
Daryll Nieta, 19 år, sade: " Jag är mållös. Jag är så stolt över vårt team. Vi krossade den helt och hållet."
Ta reda på hur du kommer in i friidrott med vår speciella guide.
Chefsidrottsförfattaren Tom Fordyce
Utmärkt från GB kvartetten. Efter att ha tillbringat dagen med dem som de tränade i Loughborough saknades det inte att detta är den tajtaste av lag - sanna vänner, riktiga racerförare. Philip i moderrollen, Asher-Smith som huvudflicka, Henry den högljudda, Neita ungen. Tillsammans skapare av historia.
Tianna Bartoletta, Allyson Felix, Engelska Gardner och Tori Bowie fick tävla i finalen efter att ha sprungit igen - på egen hand - efter torsdagens semifinal.
Batongen slogs av misstag ur Felix hand av Brasiliens Kauiza Venancio när hon beredde sig på att lämna över till Gardner för tredje benet.
USA vädjade framgångsrikt, och sprang bara två tiondelar av en andra kort av världsrekordet vid det andra försöket.
Bartoletta och Felix var en del av USA laget som klockade 40.82 för att vinna på London 2012, och Felix har blivit den första kvinnan att samla fem atletiska guldmedaljer.
"Det är väldigt speciellt. Det var härligt att få vara med dessa kvinnor ikväll. Det är bara en mycket unik upplevelse, sa Felix om sin milstolpe.
Prenumerera på BBC Sport nyhetsbrev för att få vårt tips på nyheter, funktioner och video skickas till din inkorg.
Storbritannien vann en olympisk medalj i kvinnornas 4x100 meter relä för första gången sedan 1984, hävdar brons som USA behöll sin titel.