عند استيلاء البلاشفة على السلطة عين ستالين المفوض الأعلى لشؤون القوميات، وكانت وظيفته هي الإشراف على المناطق التي تسكنها القوميات غير الروسية. وقد أعفي من منصبه كرئيس تحرير جريدة برافدا، لكي يكرس نفسه تماماً لوظيفته الجديدة. في آذار/مارس 1918 قام زعيم المنشفيك جوليوس مارتوف بنشر مقالات انتقد وهاجم فيها ستالين، وقد رفع هذا الأخير ضده دعوى قضائية، وبسبب عدم مصداقية مارتوف فاز ستالين بالقضية. بعدها اندلعت الحرب الأهلية في روسيا بين الجيش الأحمر بقيادة لينين يسانده العمال والفلاحون وبين الجيش الأبيض يساندهم الأغنياء ورجال الدين، وكان الجيش الأبيض مكونا من مقاتلين مناهضين للبلاشفة ومدعوم من بريطانيا وفرنسا. اختار لينين ثمانية أعضاء للمكتب السياسي من ضمنهم ستالين وتروتسكي؛ وخلال هذا الوقت سمح فقط لستالين وتروتسكي برؤية لينين دون موعد. في أيار/مايو 1918 تم إرسال ستالين إلى مدينة تساريتسين (المعروفة لاحقاً بمدينة ستالينغراد، فلغوغراد حاليا)، وتقع على نهر الفولغا السفلي، وكانت تمثل طريق الإمداد الرئيسي للنفط والحبوب إلى شمال القوقاز حيث كان هناك نقص شديد في الغذاء في تلك المنطقة، مما اضطر ستالين إلى القيام بخطة لإصلاح الأرض وتحويلها إلى أراض صالحة للزراعة، كما أن المدينة كانت مهددة بخطر السقوط بيد الجيش الأبيض. بعدها التقى ستالين بالعديد من القادة العسكريين في تلك المنطقة منهم كليمنت فوروشيلوف الذي أصبح وزير الدفاع لاحقاً ومن المقربين لستالين وأكثرهم ولاء له، بعدها منح لينين ستالين الإذن للقيام بعمليات عسكرية ضد القوات البيضاء القريبة من منطقة تساريتسين. بعد هذا تم إرساله إلى مختلف الجبهات؛ في البداية إلى أوكرانيا حيث أصبح رئيساً للمجلس الحربي للجبهه الأوكرانية، وعندما تم تشكيل المجلس العمالي الفلاحي للدفاع برئاسة لينين كان ستالين أحد أعضائه وانتخب نائباً أولاً للرئيس، وفي نهاية عام 1918 بدأ هجوم الجيش الأبيض بقيادة الأدميرال ألكسندر كولشاك فقام لينين بإرسال ستالين إلى هناك، حيث انتصر على قوات كولتشاك قرب مدينة تساريتسين، تلك المعركة التي حددت نتيجة الحرب الاهليه. ولهذا السبب تم تسمية تلك المدينة على اسم ستالين والتي أصبحت معروفة بمدينة ستالينغراد لاحقاً، (بالروسية: مدينة ستالين). في أيار /مايو 1919، تم إرسال ستالين لتنظيم الدفاع عن بتروغراد في وجه هجوم الجنرال يودينيش، فاستطاع بسرعة تنظيم الجبهة الداخلية وتنظيم الدفاع الذي تحول إلى هجوم كانت نتيجته تدمير القوات المحاصرة للمدينة. بعد بتروغراد تم توجيهه إلى سمولينسك لمحاربة القوات البولندية، وبعد نجاحه هناك أعاد ترتيب قواته ولاحق البولنديين في أوكرانيا واحتل منطقة الدونباس(محافظة دونيتسك الحالية)، لكن هجوم الجنرال دينيكن على جنوب أوكرانيا أوقف ستالين عن التقدم وأجبره على التوجه جنوبا حيث دارت معارك طاحنة أسفرت في آذار/مارس عن تدمير قوات دينيكن وتحرير جنوب أوكرانيا. بعدها توجه ستالين مع قواته إلى كييف لمواجهه البولنديين، فحرر كييف متوجها بعد ذلك إلى الغرب لتحرير مدن غرب أوكرانيا، ستالين عارض الكثير من قرارات تروتسكي الذي كان رئيس المجلس العسكري للاتحاد السوفيتي وكان تروتسكي يصدر أوامر بإعدام ضباط الجيش الأبيض، إلا أن ستالين كان يعارض ذلك ويقترح ضمهم لصفوف الجيش الأحمر للاستفادة من خبرتهم، وهذا خلق احتكاكا وعداوة بين تروتسكي وستالين، لدرجة أن ستالين أرسل إلى لينين يطلب منه إقالة تروتسكي من منصبه. ثم عاد ستالين إلى فلغوغراد وقام بشن غارات ضد قطاعات الجيش الأبيض القريبة من المدينة، ولاحقا عاد إلى موسكو وفي وقت مبكر من عام 1919 تزوج رفيقته ناديا الليليوف في 24 آذار/ مارس. في مؤتمر الحزب الثامن، انتقد لينين التكتيك العسكري لستالين ووصفة بأنه يأتي بانتصار لكن بإصابات مفرطة. وفي ايار/مايو 1919 تم إرسال ستالين إلى الجبهة الغربية قرب بتروغراد لجمع المتطوعين الراغبين في الانضمام للجيش الأحمر.